Tandis que son frère jumeau Yukio commence sa formation à l'académie de la Croix-Vraie, Rin est inquiet pour son avenir.

Shiro remet l'épée Koma à Rin en l'avertissant qu'elle ne doit jamais sortir de son fourreau, puis il le cache dans les caves du monastère.

Déterminé à devenir un exorciste, Rin suit l'ami de son père décédé, le mystérieux Mephisto, jusqu'à l'académie de la Croix-Vraie.

Quand Yukio part en mission, Rin l'accompagne au magasin des exorcistes où il rencontre une jeune fille en train de jardiner, mais aux jambes possédées par le démon.

Suguro fait tout pour devenir exorciste afin de pouvoir restaurer le temple familial, mais avoir un fainéant tel que Rin comme camarade de classe lui est intolérable.

Suivant le conseil de Yukio, Rin se met à la cuisine et prépare le déjeuner du lendemain. Pourtant, au matin, tout a disparu !

Pour surmonter sa timidité, Shiemi fait le vœu secret de se faire des amis, mais elle est gênée par sa maladresse.

Effondrée car elle n'a pas su sauver sa meilleure amie, Izumo s'en prend à Suguro. Leur dispute s'envenime à tel point que toute la classe est punie.

Combattant ensemble pour la première fois, Rin et ses camarades repoussent une attaque éprouvante et se retrouvent face à Mephisto et à leurs professeurs.

Quand l'animal familier des chevaliers de la Croix-Vraie devient fou de douleur, Yukio est appelé pour prendre les choses en main.

Yukio compte les grains de beauté sur son corps dans la salle de bain du dortoir. Il remarque soudain un étrange motif de grains de beauté qui n'existait pas auparavant, en forme de Hokuto Shichi Sei de Fist of the North Star. Il voit également un autre grain de beauté qui vient d'apparaître, clignotant en rouge, signe de mort. Il panique.

Quand Rin, Shima et Izumo rencontrent un garçon prénommé Yohei, ils apprennent l'existence du démon des mers qui a pris la vie de son père.

La classe enquête sur des fantômes aperçus dans un parc d'attractions où Rin et Shiemi finissent par trouver le spectre d'un enfant.

Entraîné dans la base souterraine, Rin apprend que Shura, autrefois la disciple de Shiro, avait pour mission de l'éliminer.

Pas de répit en ce début de vacances d'été pour Rin et les autres Exwires qui doivent participer à des exercices de préparation au combat.

Le plan de Suguro est un succès pour les Exwires. Par la suite, cependant, une mite géante apparaît et attaque Rin.

Yukio voit une image de la maison de Shiemi. Il annonce que ce n'est pas un rêve, mais plutôt le futur, et que c'est plus effrayant qu'un cauchemar.

Épuisé par le pouvoir de ses flammes, Rin devient enragé ! Mais à peine reprend-il le contrôle de ses sens affolés qu'il est capturé par le paladin actuel, Angel.

L'audience s'éternisant, l'ordre est incapable de décider du sort de Rin, alors que Mephisto l'a désigné pour le défendre contre Satan.

Quand un démon se jette sur un Rin concentré, travaillant à maîtriser ses flammes bleues, les élèves doivent découvrir comment il s'est introduit dans l'académie.

Ayant appris que l'anniversaire d'Izumo approchait, les élèves de l'académie de la Croix-Vraie lui préparent une fête surprise.

Dans le dortoir, Rin cache sa longue queue enroulée autour de sa poitrine. Yukio l'avertit de bien la cacher, sinon les gens le remarqueront. Rin ouvre sa chemise et sa queue s'agite d'avant en arrière comme un coucou. Il en plaisante mais Yukio menace Rin en tenant une pantoufle.

Le monastère de la Croix du Sud, où Rin et Yukio ont grandi, est attaqué par un mystérieux assaillant masqué qui laisse derrière lui un message énigmatique.

L'agresseur s'est enfui, et la vie reprend son cours normal après l'attaque du monastère. Pendant ce temps, Yukio reçoit une visite surprise.

Au vu des récents incidents, Mephisto et les instances suprêmes de l'ordre sont évincés, ouvrant ainsi la voie à Ernest qui veut devenir pape.

Ernest complote pour invoquer la porte de Géhenne à l'aide du sang de Rin. Pour protéger son frère blessé, Yukio propose de prendre sa place.

Méphisto, Amaimon et Béhémoth sont dans la chambre de Méphisto, jouant à des jeux vidéo et mangeant des snacks. Pendant que Méphisto se concentre sur le jeu, Amaimon ne cesse de fouiner.

Des hordes de démons franchissent la porte de la Géhenne et se jettent au hasard sur les élèves de l'académie de la Croix-Vraie.

Avec l'aide de Shura et d'Angel, Rin et Yukio s'attaquent à la titanesque porte de la Géhenne, mais la bataille est rude face aux pouvoirs infinis de Satan.

Avec des yeux fatigués en classe, Suguro nous explique comment se déroule sa matinée. Il se réveille à cinq heures et demie.

Se sentant méprisé par Rin, Kuro part à la recherche d'un nouveau maître, mais peut-il trouver quelqu'un qui puisse vraiment remplacer Rin?

Shima appelle Rin et lui dit qu'il est "confronté à la plus grande crise de cette année", et que Bon et Konekomaru l'ont déjà abandonné.

Izumo nourrit Kuro avec de la nourriture pour chats et pense qu'il est mignon.

Cet épisode raconte une journée passée avec Méphisto sous sa forme de chien.

Yukio tire sur un démon qui se pose sur sa manche. Il apparaît sous la forme d'un cafard. Alors qu'il essaie de l'écraser, la manche de Yukio prend feu.

C'est le premier jour où Reiji Shiratori va à l'école après ce qui s'est passé dans les deux premiers épisodes. Il ne se souvient pas de ce qui s'est passé, mais les gens disent qu'il est comme une autre personne depuis cet accident.

Le vol de l'œil gauche d'Astaroth, le Roi immonde, interrompt la formation d'exorciste de Rin. Pour protéger l'œil droit des prédateurs, le groupe se rend à Kyoto.

Une fois à Kyoto, le groupe se rend à la pension de famille de Suguro. Mais c'est un champ de bataille et les soupçons planent sur tous. De douloureux souvenirs émergent.

Yaozo convoque une réunion pour tenter de trouver le traître qui sévit au sein de la secte Myoda et l'éliminer. Tatsuma, le père de Suguro, devient le principal suspect.

En menant sa propre enquête, Suguro va de surprise en surprise lorsque, sans être remarqué, il repère et entend deux de ses camarades. Il se méfie toujours de son père.

Comme Rin est derrière les barreaux, Yukio lui lit une lettre que Tatsuma lui a adressée. Les deux yeux immondes ayant disparu, Yaozo tient conseil.

La lettre de Tatsuma raconte comment Fujimoto, le père de Rin et Yukio, a obtenu l'épée Koma il y a bien des années. La chapelle de Goma reçoit de curieux visiteurs.

Le Roi immonde revient à la vie, mais la peine de mort plane sur Rin, le seul à pouvoir le contrer. Que vont décider ses camarades de classe ? Et que fait Shiemi ?

Alors que l'infection se propage à travers Kyoto, tous partent vers Rakuhoku. Rin et ses camarades de classe recherchent Tatsuma. Yukio rencontre Todo, qui a changé...

Todo provoque Yukio sur le terrain miné de ses sentiments pour son frère. Après avoir accepté un contrat, Suguro se lance avec Rin dans la traque du Roi immonde.

Le Roi immonde émerge alors que des renforts volent au secours de Yukio, aux prises avec Todo. Suguro, Rin et Kuro se retrouvent piégés. Rin pourra-t-il utiliser l’épée ?

Todo résiste à Yukio. Rin réussit à brandir le Komaken, sans impressionner le Roi immonde. Les miasmes se répandent. Quand tout espoir semble perdu, Ucchusma apparaît.

Les flammes bleues de Rin ont désinfecté la région. Pourquoi ne pas en profiter pour faire un peu de tourisme, discuter à cœur ouvert et envisager l'avenir de Rin ?

L'histoire se concentre autour de Mamushi Hojo et Juzo Shima quand ils étaient étudiants à l'Académie de la Croix-Vraie.

Mephisto a testé les capacités de Renzō en tant qu'espion en lui confiant diverses tâches.

Après avoir terrassé le Roi immonde, Rin passe des jours paisibles avec ses camarades. Mais un lycéen lambda semble voir les démons. Comment peut-il l'aider à se débarrasser de cette vision qui le traumatise ?

Yukio est convoqué par la légion angélique pour être interrogé et signer un pacte. En parallèle, Rin et ses amis poursuivent les exorcismes, avec notamment Kamiki et Shiemi qui n'ont pas été en binôme depuis longtemps.

Le festival de l'Académie de la Croix-Vraie approche, et tous les élèves s'empressent d'inviter leur cavalière. Difficile pour Rin qui ne sait pas qui ignore si Shiemi acceptera d'accompagner lui ou son frère.

Durant le festival de l'Académie, Lightning et Arthur A. Angel obtiennent l'information que la société Illuminati va chercher à capturer Izumo. L'ensemble des exorcistes présents au festival s'empressent de la trouver, mais voilà que l'espion japonais risque de compliquer le sauvetage.

Izumo Kamiki enlevée par Shima, l'Ordre décide d'envoyer Yukio et ses élèves à la poursuite des membres d'Illuminati. La jeune fille, de son côté, découvre la raison de son enlèvement et est encore abasourdie par le revirement de Shima.

Arrivés au sanctuaire Inari, Nemu invoque des familiers en capacité de livrer le récit liant Izumo au lieu où tous les jeunes exorcistes se trouvent.

Maintenant qu'ils savent le passé qui rattache Izumo à cette ville où tout le monde semble heureux, Rin et ses amis sont bien décidés à la sauver. Et la concernée est bien décidée à ne pas servir de cobaye, mais Shima semble veiller à ce qu'elle poursuive l'expérience.

En entrant au sein d'un bâtiment qui donnerait accès au QG d'Illuminati, Rin, Yukio et leurs amis se retrouvent confrontés à des sortes de zombies très coriaces. Quelle sera la détermination de ces exorcistes en herbe pour les mettre hors d'état de nuire, sachant qu'il s'agit a priori d'humains encore en vie ?

Le groupe de Rin et Yukio arrive tant bien que mal à se débarrasser des humains ayant ingéré l'élixir d'immortalité, jusqu'au moment où ils se font interpeller directement par le professeur Gedôin, à l'origine de l'expérience qu'Illuminati souhaite mener sur Izumo. Cette dernière va-t-elle se soumettre au transfert de Kyûbi ?

Suite aux manigances de Gedôin, Izumo a été envoûtée par Kyûbi et a bien du mal à lui résister. Comment ses camarades exorcistes vont-ils la sortir de cette situation tragique ?

La bataille contre Gedôin d'Illuminati achevée, Rin, Yukio et leurs amis reviennent à l'Académie un peu déçus de ne pas avoir ramené leur ami Shima. Notamment, Ryûji est très affecté par sa traîtrise, des explications en plus haut lieu s'imposent.

Shima, double agent de l'Ordre et d'Illuminati, poursuit sa réintégration au sein de son groupe d'apprentis exorcistes. Yukio, tiraillé par ses propres doutes, ne sait plus s'il doit se fier à cet élève revenu de chez l'ennemi.