Lex ottiene i poteri combinati dei membri di Leviathan e progetta ciò che l'Anti-Monitor non poteva fare: distruggere tutta la vita sulla Terra.

Il team di Supergirl convince Silas, un alieno, a costruire un portale per entrare nella Zona Fantasma e salvare Supergirl.

Zor-El viene catturato da Scar e dai suoi amici nella Zona Fantasma. Kara conosce Nyxly, un folletto che crede di aver perso i suoi poteri.

M'gann in parte è ancora un Fantasma, quindi ha il potere di percepire le forze vitali. Lena entra a far parte del team. Crea la Proto-Trappola, un'arma per catturare i Fantasmi

Nia e Brainy cercano di salvare Supergirl viaggiando nel tempo e tornando nel 2009, al liceo di Midvale.

Nia continua a sognare la gabbia dove c'era il coguaro. CJ trova l'astronave di Naxim e viene catturata. Kara e Kenny vanno al ballo studentesco.

Mentre il team cerca di arrivare nella Zona Fantasma per salvare Supergirl e riportarla a casa, il Fantasma attacca tutti i membri sulle loro paure profonde.

Kara è tornata a National City insieme a suo padre Zor-El e ha ripreso il suo posto alla CatCo Media ma è ancora perseguitata dalla traumatica esperienza nella Zona Fantasma.

Il lavoro nei servizi sociali porta Kelly a incontrare Joey, un orfano alieno problematico che subisce l'influenza negativa del fratello Orlando, detenuto in carcere.

Nia ha liberato Nyxly dal mondo dei sogni e il folletto è ora libero di portare distruzione sulla Terra. Nyxly vuole riottenere i suoi poteri e intrappolare Supergirl.

Supergirl e il suo team devono impedire a Nyxly di catturare Mister Mxyzptlk. Per combatterla però devono prima creare un dispositivo che la privi di tutti i poteri.

L'edificio Ormfell implode ferendo molti dei residenti delle Heights e i presenti nella zona; tra questi anche la consigliera Rankin.

Il Team Supergirl deve anticipare le mosse di Nyxly; il Totem del Coraggio da lei bramato ha le fattezze di un'antica fionda ed è in un museo di National City.

William chiede di rimanere in contatto con i super eroi di National City, accettando di mantenere segreti alcuni dettagli nei suoi articoli. Nyxly trova e prende il Totem dell'Umanità e lo attiva, portando tutti nel raggio d'azione a unirsi ad una rissa causata dalla folla.

La piccola Esme è stata adottata da Kelly e Alex che la vogliono abituare da subito ad esplorare i suoi poteri, ma la bambina si sente sotto pressione.

Kara organizza uno storico incontro tra i leader di nazioni in guerra, ma l'intervista dei suoi sogni viene interrotta dall'arrivo di un mostro dal Regno dei Sogni.

Con l'avvicinarsi del loro anniversario, Alex intende preparare a Kelly una festa molto speciale, ma una serie di imprevisti si mettono di mezzo.

Lex Luthor chiede ai Super-amici un riscatto: tutti i Totem, incluso quello del Destino ancora da trovare, in cambio di Esmé.

Lo scontro tra Lex e Nyxly indebolisce sempre più gli abitanti di tutto il mondo e Supergirl farà loro un discorso che entrerà nei libri di storia.