Lex ottiene i poteri combinati dei membri di Leviathan e progetta ciò che l'Anti-Monitor non poteva fare: distruggere tutta la vita sulla Terra.

Il team di Supergirl convince Silas, un alieno, a costruire un portale per entrare nella Zona Fantasma e salvare Supergirl.

Zor-El viene catturato da Scar e dai suoi amici nella Zona Fantasma. Kara conosce Nyxly, un folletto che crede di aver perso i suoi poteri.

M'gann in parte è ancora un Fantasma, quindi ha il potere di percepire le forze vitali. Lena entra a far parte del team. Crea la Proto-Trappola, un'arma per catturare i Fantasmi

Nia e Brainy cercano di salvare Supergirl viaggiando nel tempo e tornando nel 2009, al liceo di Midvale.

Nia continua a sognare la gabbia dove c'era il coguaro. CJ trova l'astronave di Naxim e viene catturata. Kara e Kenny vanno al ballo studentesco.

Mentre il team cerca di arrivare nella Zona Fantasma per salvare Supergirl e riportarla a casa, il Fantasma attacca tutti i membri sulle loro paure profonde.

Kara è tornata a National City insieme a suo padre Zor-El e ha ripreso il suo posto alla CatCo Media ma è ancora perseguitata dalla traumatica esperienza nella Zona Fantasma.

Il lavoro nei servizi sociali porta Kelly a incontrare Joey, un orfano alieno problematico che subisce l'influenza negativa del fratello Orlando, detenuto in carcere.

Nia ha liberato Nyxly dal mondo dei sogni e il folletto è ora libero di portare distruzione sulla Terra. Nyxly vuole riottenere i suoi poteri e intrappolare Supergirl.

Supergirl e il suo team devono impedire a Nyxly di catturare Mister Mxyzptlk. Per combatterla però devono prima creare un dispositivo che la privi di tutti i poteri.

L'edificio Ormfell implode ferendo molti dei residenti delle Heights e i presenti nella zona; tra questi anche la consigliera Rankin.

Il Team Supergirl deve anticipare le mosse di Nyxly; il Totem del Coraggio da lei bramato ha le fattezze di un'antica fionda ed è in un museo di National City.

La piccola Esme è stata adottata da Kelly e Alex che la vogliono abituare da subito ad esplorare i suoi poteri, ma la bambina si sente sotto pressione.

Kara organizza uno storico incontro tra i leader di nazioni in guerra, ma l'intervista dei suoi sogni viene interrotta dall'arrivo di un mostro dal Regno dei Sogni.

Con l'avvicinarsi del loro anniversario, Alex intende preparare a Kelly una festa molto speciale, ma una serie di imprevisti si mettono di mezzo.

Braniac riceve l'ordine di ritornare nel futuro per fondersi con il Grande Intelletto una volta sconfitti Nyxly e Lex Luthor.

Lex Luthor chiede ai Super-amici un riscatto: tutti i Totem, incluso quello del Destino ancora da trovare, in cambio di Esmé.

Lo scontro tra Lex e Nyxly indebolisce sempre più gli abitanti di tutto il mondo e Supergirl farà loro un discorso che entrerà nei libri di storia.