Ethan Burke ist Agent beim Secret Service. Zwei seiner Kollegen sind verschwunden. Nun soll er ermitteln, was passiert ist und wo sich die beiden befinden. Seine Recherchen führen ihn nach Idaho. In der Nähe des verschlafenen Städtchens Wayward Pines baut er einen schrecklichen Autounfall. Ethan sieht danach zwar ziemlich übel zugerichtet aus, überlebt den Crash allerdings. Viel schlimmer erscheinen ihm schon bald dieser seltsame Ort und seine Bewohner. Irgendetwas stimmt hier nicht.

Nachdem die Leiche von Secret-Service-Agent Bill Evans in einem leerstehenden Haus gefunden wird, sucht Ethan weiter nach Hinweisen. Beverly unterstützt ihn dabei. Währenddessen beschließen Ethans Frau Theresa und sein Sohn Ben, sich auf den Weg nach Idaho zu machen, um Ethan aufzuspüren. Der wiederum findet bald heraus, warum die Bewohner von Wayward Pines immer ans Telefon gehen müssen, wenn es klingelt

Dass sich Kate an Beverlys Abrechnung auf dem Stadtplatz beteiligt, schockiert Ethan zutiefst. Er will Wayward Pines so schnell wie möglich verlassen. Doch dann trifft er auf den Immobilienmakler Peter McCall, der ihm ein neues Haus vermittelt. Derweil sind seine Frau Theresa und sein Sohn Ben auf dem Weg nach Idaho, um ihn ausfindig zu machen. Ethan gerät inzwischen erneut mit Sherif Pope aneinander.

Nach einer Auseinandersetzung mit Sheriff Pope begibt sich Familie Burke in die Stadt zurück, um festzustellen, dass Ethan eine neue Führungsrolle übernehmen soll. Krankenschwester Pam gibt ihm deutlich zu verstehen, dass er mit Peter abrechnen müsse. Der „Verräter“ hat auf der Hauptstraße Graffiti hinterlassen. Ben geht zum ersten Mal in Wayward Pines zur Schule und erhält dort Einzelunterricht von Lehrerin Megan Fisher. Derweil bekommt Theresa das Angebot, als Maklerin zu arbeiten.

Ethan wagt sich außerhalb von Wayward Pines – und macht dabei eine schockierende Entdeckung. In der Zwischenzeit trifft Theresa im Rahmen ihres neuen Immobilienjobs ihren ersten Kunden. Dieser zeigt sich angesichts der merkwürdigen Atmosphäre des Ortes mindestens ebenso irritiert wie Theresa. Ben macht derweil eine Einführung mit und erfährt von seiner Lehrerin, Megan Fisher, die Wahrheit über Wayward Pines.

Ethan erhält endlich die Möglichkeit, einen Blick hinter die Kulissen von Wayward Pines zu werfen. Dabei erfährt er auch, auf welche Weise die Bewohner ausgerechnet in diesem unheimlichen Ort gelandet sind. Unterdessen entdeckt Theresa im Immobilienbüro eine Karte. Darauf ist ein merkwürdiges Stück Land dargestellt, dass sie genauer untersuchen möchte. Kate und Harold planen derweil eine verdeckte Operation …

Nachdem Ethan die Wahrheit über Wayward Pines herausgefunden hat, entdeckt er in seinem Auto eine Bombe. Das wirft bei ihm eine entscheidende Frage auf: Kann er den Menschen, auf die er sich bislang fest verlassen hat, wirklich weiterhin vertrauen? In der Zwischenzeit treffen sich Kate und Harold mit Schwester Pam. Bei diesem wichtigen Termin geht es um das Thema Zeugungsfähigkeit. Immer intensiver entwickelt sich derweil die Beziehung zwischen Ben und Amy …

Nachdem Harold versucht hat, den Zaun um Wayward Pines zu durchbrechen, nimmt Ethan ihn ins Verhör, um mehr über die anderen Aufrührer herauszufinden. In der Zwischenzeit geht es mit Amys Gesundheitszustand bergab. Schwester Pam ermutigt Theresa, das mysteriöse Grundstück 33 zu untersuchen, während Ben von seiner Lehrerin Megan Fisher dazu verleitet wird, öffentlich über die aktuellen Ereignisse in Wayward Pines zu sprechen. Ethan enthüllt schließlich allen die Wahrheit über den Ort

Pilchers Beschluss, den Strom in Wayward Pines abzuschalten, hat ein tödliches Nachspiel. Ethan und Kate ergreifen daraufhin kurzentschlossen die Initiative, um alle in Sicherheit zu bringen. Schwester Pam will Pilcher derweil dazu bewegen, seine Entscheidung noch einmal zu überdenken. Und während Ethan und Kate sich auf einen Angriff vorbereiten, will die erste Generation die Zukunft von Wayward Pines schützen und nimmt die Geschicke selbst in die Hand.