Als in den Stallungen von Sleepy Hollow die Pferde durchgehen, wird die junge Polizistin Abbie Mills gerufen, um nach dem Rechten zu sehen. Vor Ort wird ihr Kollege plötzlich von einem kopflosen Reiter ermordet. Auch der Stallbesitzer wird tot aufgefunden. Kurz zuvor wurde in einer nahegelegenen Höhle der verwirrte Ichabod Crane aufgegriffen. Er berichtete der Polizei ebenfalls von einem Reiter ohne Kopf. Detective Mills sucht Crane in der Psychiatrie auf ...

Ein neuer Fall für Ichabod und die junge Polizistin Abbie: Katrina bittet ihren Mann Ichabod in einer Vision darum, die drohende Auferstehung einer bösen Hexe zu verhindern. Um mehr über diese zu erfahren, recherchieren die beiden heimlich im Polizeiarchiv. Schnell stellt sich heraus, dass der Hexe der Prozess gemacht wurde und ihre Auferstehung nur durch eine Maßnahme abgewehrt werden kann: Sie brauchen die Asche des Magistrats, der die Hexe im 18. Jahrhundert verurteilt hat.

Wir haben es herausgefordert“ sind die letzten Worte, die Dr. Vega kurz vor ihrem Selbstmord Abbie mit auf den Weg gibt. Doch was meint die Psychiaterin ihrer Schwester damit? Als es bei der Obduktion der Leiche zu einem mysteriösen Vorfall kommt, wird Abbie unruhig. Sie erzählt Ichabod von ihrer traumatischen Kindheit, woraufhin die beiden den Farmer aufsuchen, bei dem Abbie und ihre Schwester aufgewachsen sind. Dort angekommen werden sie schon von der Polizei erwartet.

Nachdem Abbies Schwester Jenny aus der Psychiatrie ausgebrochen ist, begeben sich Ichabod und Abbie auf die Suche nach ihr. Doch nicht nur sie sind hinter dem Mädchen her: Eine Gruppe Männer versucht ebenfalls, sie aufzuspüren und schreckt auch nicht vor Mord zurück. Abbie sucht Jennys Pflegemutter auf und erfährt, dass sich ihre Schwester in einer Hütte am See aufhält. Als die beiden dort eintreffen, stürmen kurz darauf die Männer die Hütte. Doch was wollen sie von Jenny?

Ichabod und Abbie werden zu einem neuen Fall gerufen: Ein Junge mit geschwärzten Adern streift durch Sleepy Hollow und bricht plötzlich zusammen. Bevor er unter Quarantäne gestellt wird, sagt er die Worte „euel perne“. Ichabod beherrscht die altertümliche Sprache und übersetzt dies als „böses Mädchen“. Als er den Jungen im Krankenhaus befragt, berichtet er, dass er aus Roanoke stammt – der ersten Kolonie in Amerika, die im 16. Jahrhundert auf mysteriöse Weise verschwand.

Es gibt eine einzige Möglichkeit, den Fluch, der auf Ichabod Crane lastet, zu brechen. Allein der Sündenesser kann die Blutbindung zwischen ihm und dem kopflosen Reiter lösen. Während Abby sich verzweifelt auf die Suche nach dem Heiler macht, stößt Crane auf seine Glaubensbrüder aus dem Orden der Freimaurer. Sie bieten ihm ein Fläschchen mit tödlichem Inhalt an, um ihn von dem Fluch zu befreien. Wird ihn der Sündenesser noch rechtzeitig erreichen, bevor er sich selbst umbringt?

Der kopflose Reiter sucht fieberhaft nach seinem Haupt, um damit die drei fehlenden Reiter der Apokalypse auf die Erde zu holen. Ichabod und Abbie kommen ihm jedoch zuvor und versuchen mit allen Mitteln, den Kopf zu zerstören – ohne Erfolg. Plötzlich erinnert sich Ichabod an einen Hinweis seiner ermordeten Freimaurerbrüder: Um den Kopflosen unschädlich zu machen, muss er ein altes Manuskript entschlüsseln …

In einer hell erleuchteten Kerkerzelle halten Ichabod und Abby den kopflosen Reiter gefangen. Durch das UV-Licht in seiner Macht geschwächt, muss sich das Ungetüm den Fragen der beiden stellen. So erfährt Ichabod die Wahrheit über seinen damals besten Freund Abraham – er war einst mit Katrina verlobt und extrem eifersüchtig. Es gelingt jedoch den Verbündeten des Kopflosen, einen Stromausfall zu erzeugen. Ichabod und Abby schweben jetzt in Lebensgefahr …

Eine junge Frau namens Lena Gilbert wird vermisst gemeldet. Die Spur führt Abby und Ichabod zu einem alten Herrenhaus. Er erkennt, dass es sich um die Herberge eines Freundes von George Washington handelt. Sie bot in früheren Zeiten Schutz und Sicherheit für alle Hilfesuchenden. Die Geister der Vergangenheit tauchen auf und offenbaren Ichabod ein Geheimnis, das sogar Katrina vor ihm versteckt hielt.

Der Schock sitzt tief, als Ichabod von der Existenz seines Sohnes Jeremy erfährt. Katrina berichtet ihrem Mann von dem traurigen Schicksal des Jungen: Sie musste ihn im Kleinkindalter weggeben. Um ihm die Angst zu nehmen, erschuf sie eine magische Puppe, die ihm als Beschützer dienen sollte: der Golem. Jeremy verstarb in jungen Jahren, doch sein unheimlicher Beschützer taucht in der Gegenwart auf und hat es auf Ichabod abgesehen.

Der Dämon Ancitif kehrt nach siebenjähriger Abwesenheit nach Sleepy Hollow zurück. Er ist ein Untergebener von Moloch, der die Fähigkeit hat, von anderen Körpern Besitz zu ergreifen. Er hat eine Warnung für Captain Irving: Bis er nicht die Bibel George Washingtons – eine wichtige Waffe im Kampf gegen Moloch – besorgt hat, schwebt seine Tochter Macey in Lebensgefahr. Mills und Crane finden heraus, dass Ancitif auch Mills Schwester Jenny heimgesucht hat.

Mills und Crane untersuchen George Washingtons Bibel und finden heraus, dass sich in seinem Grab ein Lageplan des Fegefeuers befindet. Henry Parrish hilft den beiden bei ihrer Suche nach Washingtons Grabstätte. In der Zwischenzeit wird Andy von Moloch in einen Dämon verwandelt, der auch den Auftrag hat, den Plan zu finden. Aber Mills, Crane und Henry haben den Plan bereits in ihrem Besitz. Da wird Crane von Abbie davor gewarnt, den Plan dazu zu benutzen, Katrina zu befreien.

Abbie und Crane begeben sich ins Fegefeuer, weil sie dringend Katrinas Hilfe benötigen. Sie haben von Henry Parrish erfahren, dass die Reiter der Apokalypse während der bevorstehenden Sonnenfinsternis auf der Erde erscheinen werden. Als die beiden im Fegefeuer ankommen, werden sie voneinander getrennt. In der Zwischenzeit gesteht Captain Irving die Morde an einem Priester und an einem Polizisten, um seine Tochter Macey zu beschützen.

Ichabod Crane ist lebendig begraben, Abbie im Fegefeuer gefangen und Katrina fristet ihr Dasein an der Seite von Abraham, dem kopflosen Reiter. Mithilfe eines Tricks gelingt es Ichabod, sein Grab zu sprengen. Gemeinsam mit Jenny begibt er sich auf die Suche nach einem Schlüssel, mit dem er Abbie aus der Vorhölle befreien kann. Er ist jedoch nicht der einzige, der den wertvollen Gegenstand in seine Hände bekommen will.

Um Unterstützung im Kampf gegen die drohende Apokalypse zu bekommen, erwecken Abbie und Ichabod einen aus Leichenteilen zusammengesetzten Soldaten zum Leben. Er lenkt die Gegenspieler ab, während Ichabod mit seiner Frau Katrina ein wichtiges Gespräch führt: Sie beschließt, die Gefangenschaft bei Abraham noch durchzuhalten, bis sie genau weiß, was Moloch und Henry vorhaben. Schweren Herzen lässt Ichabod seine Geliebte bei dem Erzfeind zurück …

Eine mysteriöse Münze taucht in Sleepy Hollow auf. Sie befördert das Böse im Menschen an die Oberfläche. Abbie und Ichabod werden zu einem bewaffneten Banküberfall gerufen, den die Kraft der Münze verursacht hat. Die beiden Ermittler bringen sofort Henry Parrish mit dem Unglück in Verbindung. Unterdessen erfährt Jenny eine schockierende Tatsache über Sheriff Reyes.

Die zehnjährige Sarah Lancaster wurde entführt. Die Spur des Mädchens führt Ichabod und Abbie in die Wälder um Sleepy Hollow. Sie finden heraus, dass eine dämonische Kreatur, der sogenannte Rattenfänger, seit Jahrhunderten die Mädchen der Familie Lancaster entführt – und zwar immer an ihrem zehnten Geburtstag. Ichabod und Abbie versuchen, die Flöte aus Knochen zu zerstören, die dem Rattenfänger seine Macht verleiht. Doch der Dämon ist mächtig...

Der Geist einer weinenden Frau macht Sleepy Hollow unsicher. Eine junge Bewohnerin ertrank bereits qualvoll, da sie von der unheimlichen Erscheinung in einen See gezogen wurde. Ichabod kommt der Identität des Geistes bald auf den Grund: Es handelt sich um eine ehemalige Geliebte, die er damals zurückweisen musste, da er sich in Katrina verliebt hatte. Um den Rachefeldzug der Untoten zu beenden, muss sich Ichabod seiner eigenen Vergangenheit stellen.

Abby trifft in einer Kneipe auf Sheriff Corbins Sohn Joe, zu dem sie seit dem Tod seines Vaters kein gutes Verhältnis hat. Die Polizistin ahnt nicht, dass Joe von Henry mit einem Fluch belegt wurde. Jedes Mal wenn er Blut riecht, verwandelt sich Joe in eine gefährliche Bestie. Außerdem soll er Henry das tödliche Gift Jincan besorgen. Unterdessen erfährt Irving, dass es nur eine Möglichkeit gibt, seine Seele wiederzubekommen: Er muss einen anderen Menschen töten.

Katrina gelingt die Flucht aus dem Fegefeuer. Doch sie flieht nicht alleine: In ihrem Bauch wächst etwas Böses heran, von dem sie nicht genau weiß, was es ist. Fest steht jedoch, dass Henry Parrish hinter dem Übel steckt. Ichabod macht sich sofort auf die Suche nach seinem abtrünnigen Sohn und appelliert an den letzten Funken Menschlichkeit, der in Henry steckt. Im Gespräch mit ihm erfährt Ichabod, welch furchterregendes Geschöpf wirklich in Katrinas Bauch heranwächst.

Moloch hat Hunger, und es ist Henrys Aufgabe, ihn zu füttern. Er erschafft eine Kreatur in Form einer attraktiven Frau, die ihren Opfern das Leben aussaugt. Damit wird dann Moloch genährt. Unterdessen haben Ichabod und Abbie ein neues Mitgleid im Team: Katrina. Obwohl Abbie noch ihre Zweifel hat, wird die schöne Hexe die beiden beim Kampf gegen das Böse unterstützen.

Drei Selbstmorde innerhalb kurzer Zeit erschüttern die Mitarbeiter und Patienten der Tarrytown Psychiatrie. Abbie kümmert sich um den Fall und entdeckt, dass ein Geist die Insassen in den Selbstmord getrieben hat. Dabei handelt es sich um eine Krankenpflegerin, die in den 50er-Jahren für den Tod vieler Patienten in der Anstalt verantwortlich war. Hatte sie auch etwas mit dem Tod von Abbies Mutter zu tun?

Ichabod und Katrina kommunizieren mithilfe eines Spiegels, um geheime Informationen auszutauschen. Sie ahnen jedoch nicht, dass Henry den Spiegel manipuliert hat und jedes Wort mithört. Er erfährt, dass seine Feinde das Versteck des Schwertes ausfindig gemacht haben, das einst Methusalem gehört haben soll. Als Abbie und Ichabod an dem Ort eintreffen, sind sie nicht alleine...

Bewaffnet mit dem Schwert des Methusalem verschaffen sich Ichabod und Abbie Zugang zu Frederick’s Manor. Dort kommt es zum Kampf zwischen Ichabod und Abraham, der schließlich durch einen Hieb mit dem Schwert zu Boden fällt. Er flüstert seinem Mörder noch zu, dass jeder, der mit dem Schwert tötet, seine Seele opfert. Nun machen sich Abbie und Ichabod auf die Suche nach Irving. Er kann das Schwert ohne Konsequenzen benutzen, da ihm Henry seine Seele bereits genommen hat.

Ichabod und Abbie begegnen einem Engel namens Orion. Er scheint viel mit der jungen Polizistin gemeinsam zu haben und könnte den beiden eine echte Hilfe im Kampf gegen Moloch sein. Unterdessen setzt sich Katrina mit Abraham, dem kopflosen Reiter, auseinander. Sie möchte beweisen, dass noch ein bisschen Menschlichkeit in ihm steckt.

Eigentlich hatten Ichabod und Katrina sich auf einen ruhigen Abend zu zweit gefreut, doch dann geraten sie in einen mysteriösen Mordfall. Ein Restaurator bemerkt bei der Arbeit an einem Gemälde, dass die dargestellte Person plötzlich zu bluten beginnt. Wenig später ist der Restaurator tot. Bei der Suche nach dem Mörder treffen Ichabod und Katrina auf eine Person aus ihrer Vergangenheit: Abigail Adams.

Hawley sieht seine Patentante Carmilla wieder, die ihn nach dem Tod seiner Eltern zu sich nahm und von der er seinen Instinkt für Schätze hat. Obwohl die beiden nichts mehr verbindet, bittet Carmilla Hawley um Hilfe. Sie hat sich in eine Vetala verwandelt, eine bösartige Kreatur aus der hinduistischen Mythologie. Crane und Abbie können ihren Freund in letzter Sekunde retten.

Ein mächtiger Hexenmeister macht Abby und Crane dieses Mal zu schaffen. Er möchte mithilfe eines geheimnisvollen Buches in die Vergangenheit reisen. Dort wartet seine Geliebte auf ihn. Unterdessen hat Parish in einem Motel Unterschlupf gefunden, wo er sich mit Besitzerin und deren Sohn anfreundet.

Drei Arbeiter reißen ein Loch im Mauerwerk ein, das einen Weg in den Untergrund freilegt. Tief unter der Erde stoßen sie auf einen mysteriösen Kanaldeckel. Sekunden später sind die Männer verschwunden. Abby und Crane sind vor Ort, um das Rätsel zu lösen. Unterdessen bittet Frank Jenny um Hilfe in einer heiklen Angelegenheit.

Henry hat es sich zum Ziel gesetzt, einen Hexenzirkel zu bilden, was Abbie und Ichabod unbedingt verhindern wollen. Außerdem erfährt Jenny verstörende Details über Frank Irving, die sie in ernsthafte Gefahr bringen.

Durch Katrinas Fluch wird Abbie in die Zeit des Amerikanischen Unabhängigkeitskrieges versetzt. Nun muss sie Ichabod, der in dieser Zeit-Ebene noch gar nichts von ihr weiß, erklären, wer sie ist und ihm ihre Hilfe anbieten. Währenddessen kann Katrina den Kopflosen Reiter auf ihre Seite ziehen und für ihren Rachefeldzug gewinnen.