Ichabod Crane ist lebendig begraben, Abbie im Fegefeuer gefangen und Katrina fristet ihr Dasein an der Seite von Abraham, dem kopflosen Reiter. Mithilfe eines Tricks gelingt es Ichabod, sein Grab zu sprengen. Gemeinsam mit Jenny begibt er sich auf die Suche nach einem Schlüssel, mit dem er Abbie aus der Vorhölle befreien kann. Er ist jedoch nicht der einzige, der den wertvollen Gegenstand in seine Hände bekommen will.

Um Unterstützung im Kampf gegen die drohende Apokalypse zu bekommen, erwecken Abbie und Ichabod einen aus Leichenteilen zusammengesetzten Soldaten zum Leben. Er lenkt die Gegenspieler ab, während Ichabod mit seiner Frau Katrina ein wichtiges Gespräch führt: Sie beschließt, die Gefangenschaft bei Abraham noch durchzuhalten, bis sie genau weiß, was Moloch und Henry vorhaben. Schweren Herzen lässt Ichabod seine Geliebte bei dem Erzfeind zurück …

Eine mysteriöse Münze taucht in Sleepy Hollow auf. Sie befördert das Böse im Menschen an die Oberfläche. Abbie und Ichabod werden zu einem bewaffneten Banküberfall gerufen, den die Kraft der Münze verursacht hat. Die beiden Ermittler bringen sofort Henry Parrish mit dem Unglück in Verbindung. Unterdessen erfährt Jenny eine schockierende Tatsache über Sheriff Reyes.

Die zehnjährige Sarah Lancaster wurde entführt. Die Spur des Mädchens führt Ichabod und Abbie in die Wälder um Sleepy Hollow. Sie finden heraus, dass eine dämonische Kreatur, der sogenannte Rattenfänger, seit Jahrhunderten die Mädchen der Familie Lancaster entführt – und zwar immer an ihrem zehnten Geburtstag. Ichabod und Abbie versuchen, die Flöte aus Knochen zu zerstören, die dem Rattenfänger seine Macht verleiht. Doch der Dämon ist mächtig...

Der Geist einer weinenden Frau macht Sleepy Hollow unsicher. Eine junge Bewohnerin ertrank bereits qualvoll, da sie von der unheimlichen Erscheinung in einen See gezogen wurde. Ichabod kommt der Identität des Geistes bald auf den Grund: Es handelt sich um eine ehemalige Geliebte, die er damals zurückweisen musste, da er sich in Katrina verliebt hatte. Um den Rachefeldzug der Untoten zu beenden, muss sich Ichabod seiner eigenen Vergangenheit stellen.

Abby trifft in einer Kneipe auf Sheriff Corbins Sohn Joe, zu dem sie seit dem Tod seines Vaters kein gutes Verhältnis hat. Die Polizistin ahnt nicht, dass Joe von Henry mit einem Fluch belegt wurde. Jedes Mal wenn er Blut riecht, verwandelt sich Joe in eine gefährliche Bestie. Außerdem soll er Henry das tödliche Gift Jincan besorgen. Unterdessen erfährt Irving, dass es nur eine Möglichkeit gibt, seine Seele wiederzubekommen: Er muss einen anderen Menschen töten.

Moloch hat Hunger, und es ist Henrys Aufgabe, ihn zu füttern. Er erschafft eine Kreatur in Form einer attraktiven Frau, die ihren Opfern das Leben aussaugt. Damit wird dann Moloch genährt. Unterdessen haben Ichabod und Abbie ein neues Mitgleid im Team: Katrina. Obwohl Abbie noch ihre Zweifel hat, wird die schöne Hexe die beiden beim Kampf gegen das Böse unterstützen.

Drei Selbstmorde innerhalb kurzer Zeit erschüttern die Mitarbeiter und Patienten der Tarrytown Psychiatrie. Abbie kümmert sich um den Fall und entdeckt, dass ein Geist die Insassen in den Selbstmord getrieben hat. Dabei handelt es sich um eine Krankenpflegerin, die in den 50er-Jahren für den Tod vieler Patienten in der Anstalt verantwortlich war. Hatte sie auch etwas mit dem Tod von Abbies Mutter zu tun?

Ichabod und Katrina kommunizieren mithilfe eines Spiegels, um geheime Informationen auszutauschen. Sie ahnen jedoch nicht, dass Henry den Spiegel manipuliert hat und jedes Wort mithört. Er erfährt, dass seine Feinde das Versteck des Schwertes ausfindig gemacht haben, das einst Methusalem gehört haben soll. Als Abbie und Ichabod an dem Ort eintreffen, sind sie nicht alleine...

Bewaffnet mit dem Schwert des Methusalem verschaffen sich Ichabod und Abbie Zugang zu Frederick’s Manor. Dort kommt es zum Kampf zwischen Ichabod und Abraham, der schließlich durch einen Hieb mit dem Schwert zu Boden fällt. Er flüstert seinem Mörder noch zu, dass jeder, der mit dem Schwert tötet, seine Seele opfert. Nun machen sich Abbie und Ichabod auf die Suche nach Irving. Er kann das Schwert ohne Konsequenzen benutzen, da ihm Henry seine Seele bereits genommen hat.

Ichabod und Abbie begegnen einem Engel namens Orion. Er scheint viel mit der jungen Polizistin gemeinsam zu haben und könnte den beiden eine echte Hilfe im Kampf gegen Moloch sein. Unterdessen setzt sich Katrina mit Abraham, dem kopflosen Reiter, auseinander. Sie möchte beweisen, dass noch ein bisschen Menschlichkeit in ihm steckt.

Eigentlich hatten Ichabod und Katrina sich auf einen ruhigen Abend zu zweit gefreut, doch dann geraten sie in einen mysteriösen Mordfall. Ein Restaurator bemerkt bei der Arbeit an einem Gemälde, dass die dargestellte Person plötzlich zu bluten beginnt. Wenig später ist der Restaurator tot. Bei der Suche nach dem Mörder treffen Ichabod und Katrina auf eine Person aus ihrer Vergangenheit: Abigail Adams.

Hawley sieht seine Patentante Carmilla wieder, die ihn nach dem Tod seiner Eltern zu sich nahm und von der er seinen Instinkt für Schätze hat. Obwohl die beiden nichts mehr verbindet, bittet Carmilla Hawley um Hilfe. Sie hat sich in eine Vetala verwandelt, eine bösartige Kreatur aus der hinduistischen Mythologie. Crane und Abbie können ihren Freund in letzter Sekunde retten.

Ein mächtiger Hexenmeister macht Abby und Crane dieses Mal zu schaffen. Er möchte mithilfe eines geheimnisvollen Buches in die Vergangenheit reisen. Dort wartet seine Geliebte auf ihn. Unterdessen hat Parish in einem Motel Unterschlupf gefunden, wo er sich mit Besitzerin und deren Sohn anfreundet.

Drei Arbeiter reißen ein Loch im Mauerwerk ein, das einen Weg in den Untergrund freilegt. Tief unter der Erde stoßen sie auf einen mysteriösen Kanaldeckel. Sekunden später sind die Männer verschwunden. Abby und Crane sind vor Ort, um das Rätsel zu lösen. Unterdessen bittet Frank Jenny um Hilfe in einer heiklen Angelegenheit.

Henry hat es sich zum Ziel gesetzt, einen Hexenzirkel zu bilden, was Abbie und Ichabod unbedingt verhindern wollen. Außerdem erfährt Jenny verstörende Details über Frank Irving, die sie in ernsthafte Gefahr bringen.

Durch Katrinas Fluch wird Abbie in die Zeit des Amerikanischen Unabhängigkeitskrieges versetzt. Nun muss sie Ichabod, der in dieser Zeit-Ebene noch gar nichts von ihr weiß, erklären, wer sie ist und ihm ihre Hilfe anbieten. Währenddessen kann Katrina den Kopflosen Reiter auf ihre Seite ziehen und für ihren Rachefeldzug gewinnen.