Als in den Stallungen von Sleepy Hollow die Pferde durchgehen, wird die junge Polizistin Abbie Mills gerufen, um nach dem Rechten zu sehen. Vor Ort wird ihr Kollege plötzlich von einem kopflosen Reiter ermordet. Auch der Stallbesitzer wird tot aufgefunden. Kurz zuvor wurde in einer nahegelegenen Höhle der verwirrte Ichabod Crane aufgegriffen. Er berichtete der Polizei ebenfalls von einem Reiter ohne Kopf. Detective Mills sucht Crane in der Psychiatrie auf ...

Ein neuer Fall für Ichabod und die junge Polizistin Abbie: Katrina bittet ihren Mann Ichabod in einer Vision darum, die drohende Auferstehung einer bösen Hexe zu verhindern. Um mehr über diese zu erfahren, recherchieren die beiden heimlich im Polizeiarchiv. Schnell stellt sich heraus, dass der Hexe der Prozess gemacht wurde und ihre Auferstehung nur durch eine Maßnahme abgewehrt werden kann: Sie brauchen die Asche des Magistrats, der die Hexe im 18. Jahrhundert verurteilt hat.

Wir haben es herausgefordert“ sind die letzten Worte, die Dr. Vega kurz vor ihrem Selbstmord Abbie mit auf den Weg gibt. Doch was meint die Psychiaterin ihrer Schwester damit? Als es bei der Obduktion der Leiche zu einem mysteriösen Vorfall kommt, wird Abbie unruhig. Sie erzählt Ichabod von ihrer traumatischen Kindheit, woraufhin die beiden den Farmer aufsuchen, bei dem Abbie und ihre Schwester aufgewachsen sind. Dort angekommen werden sie schon von der Polizei erwartet.

Nachdem Abbies Schwester Jenny aus der Psychiatrie ausgebrochen ist, begeben sich Ichabod und Abbie auf die Suche nach ihr. Doch nicht nur sie sind hinter dem Mädchen her: Eine Gruppe Männer versucht ebenfalls, sie aufzuspüren und schreckt auch nicht vor Mord zurück. Abbie sucht Jennys Pflegemutter auf und erfährt, dass sich ihre Schwester in einer Hütte am See aufhält. Als die beiden dort eintreffen, stürmen kurz darauf die Männer die Hütte. Doch was wollen sie von Jenny?

Ichabod und Abbie werden zu einem neuen Fall gerufen: Ein Junge mit geschwärzten Adern streift durch Sleepy Hollow und bricht plötzlich zusammen. Bevor er unter Quarantäne gestellt wird, sagt er die Worte „euel perne“. Ichabod beherrscht die altertümliche Sprache und übersetzt dies als „böses Mädchen“. Als er den Jungen im Krankenhaus befragt, berichtet er, dass er aus Roanoke stammt – der ersten Kolonie in Amerika, die im 16. Jahrhundert auf mysteriöse Weise verschwand.

Es gibt eine einzige Möglichkeit, den Fluch, der auf Ichabod Crane lastet, zu brechen. Allein der Sündenesser kann die Blutbindung zwischen ihm und dem kopflosen Reiter lösen. Während Abby sich verzweifelt auf die Suche nach dem Heiler macht, stößt Crane auf seine Glaubensbrüder aus dem Orden der Freimaurer. Sie bieten ihm ein Fläschchen mit tödlichem Inhalt an, um ihn von dem Fluch zu befreien. Wird ihn der Sündenesser noch rechtzeitig erreichen, bevor er sich selbst umbringt?

Der kopflose Reiter sucht fieberhaft nach seinem Haupt, um damit die drei fehlenden Reiter der Apokalypse auf die Erde zu holen. Ichabod und Abbie kommen ihm jedoch zuvor und versuchen mit allen Mitteln, den Kopf zu zerstören – ohne Erfolg. Plötzlich erinnert sich Ichabod an einen Hinweis seiner ermordeten Freimaurerbrüder: Um den Kopflosen unschädlich zu machen, muss er ein altes Manuskript entschlüsseln …

In einer hell erleuchteten Kerkerzelle halten Ichabod und Abby den kopflosen Reiter gefangen. Durch das UV-Licht in seiner Macht geschwächt, muss sich das Ungetüm den Fragen der beiden stellen. So erfährt Ichabod die Wahrheit über seinen damals besten Freund Abraham – er war einst mit Katrina verlobt und extrem eifersüchtig. Es gelingt jedoch den Verbündeten des Kopflosen, einen Stromausfall zu erzeugen. Ichabod und Abby schweben jetzt in Lebensgefahr …

Eine junge Frau namens Lena Gilbert wird vermisst gemeldet. Die Spur führt Abby und Ichabod zu einem alten Herrenhaus. Er erkennt, dass es sich um die Herberge eines Freundes von George Washington handelt. Sie bot in früheren Zeiten Schutz und Sicherheit für alle Hilfesuchenden. Die Geister der Vergangenheit tauchen auf und offenbaren Ichabod ein Geheimnis, das sogar Katrina vor ihm versteckt hielt.

Der Schock sitzt tief, als Ichabod von der Existenz seines Sohnes Jeremy erfährt. Katrina berichtet ihrem Mann von dem traurigen Schicksal des Jungen: Sie musste ihn im Kleinkindalter weggeben. Um ihm die Angst zu nehmen, erschuf sie eine magische Puppe, die ihm als Beschützer dienen sollte: der Golem. Jeremy verstarb in jungen Jahren, doch sein unheimlicher Beschützer taucht in der Gegenwart auf und hat es auf Ichabod abgesehen.

Mills und Crane untersuchen George Washingtons Bibel und finden heraus, dass sich in seinem Grab ein Lageplan des Fegefeuers befindet. Henry Parrish hilft den beiden bei ihrer Suche nach Washingtons Grabstätte. In der Zwischenzeit wird Andy von Moloch in einen Dämon verwandelt, der auch den Auftrag hat, den Plan zu finden. Aber Mills, Crane und Henry haben den Plan bereits in ihrem Besitz. Da wird Crane von Abbie davor gewarnt, den Plan dazu zu benutzen, Katrina zu befreien.

Abbie und Crane begeben sich ins Fegefeuer, weil sie dringend Katrinas Hilfe benötigen. Sie haben von Henry Parrish erfahren, dass die Reiter der Apokalypse während der bevorstehenden Sonnenfinsternis auf der Erde erscheinen werden. Als die beiden im Fegefeuer ankommen, werden sie voneinander getrennt. In der Zwischenzeit gesteht Captain Irving die Morde an einem Priester und an einem Polizisten, um seine Tochter Macey zu beschützen.