踏入私立希望之峰学园的是一名“超高校级的幸运儿”、意气风发的少年苗木诚。但是当他踏入这所学园的瞬间，便失去了意识。再度醒来的苗木发现的是和他一样被关到这所学园监禁的共15名学生。而这一切，竟是一场恐怖游戏的开始。

校长黑白熊强迫着众人接受着“群体学园生活”。来到苗木房间的是苗木中学时代的同级生——“超高校级的偶像”舞园沙耶香。对于她而言，这恐怕是第一次向某人提出两人单独在一起的邀请。

为了找到案件的犯人，第1次命悬一线的学级裁判正式开始。被怀疑的不是别人，正是苗木诚。为了证明自己的清白，苗木进行着誓死抗争。此时对苗木出手相救的，是一个意外的人物。

第1次学级裁判使同伴们之间产生了超越羁绊的东西，但黑白熊表示对此不耐烦，给了他们新的“动机”，声称如果24小时之内如果没有新的案件就要曝光其中某人的黑历史。

第2名被害者出现了。犯人被怀疑是曾经的连续猎奇杀人案件的凶手——灭族者翔。“超高校级的贵公子”十神白夜做出了推理称凶手终于暴露了。但是那个推理的漏洞是。

第2次学级裁判结束后，剩余幸存者还有10人。此时的黑白熊抛出了“最终的毕业者能获得100万日元”的宣言。另一方面，平日里元气的朝日奈葵的样子突然有些奇怪。她似乎看到了死去的不二咲千寻的幽灵。众人在目击现场所发现的是。

山田一二三、石丸清多夏两人被害事件唯一没有不在场证明的嫌疑人是叶隐康比吕。但是在前一天晚上，在更衣室里传出了不知道是谁发出的呼喊。犯人究竟是谁呢？第3次学级裁判拉开帷幕。

大神樱似乎和“黑幕”有勾结？第3次学级裁判刚刚结束轻松不久就从黑白熊口中得到了惊人的事实。另一方面，不二咲千寻所留下的人工智能“Alter Ego”告诉了众人关于这次事件的契机与重要情报。

大神樱在娱乐室被害事件的搜查开始，十神、腐川、叶隐三人都有嫌疑。第4次学级裁判正式开始。犯人究竟是谁？随着事实的不断揭秘，事态开始混乱。

学园的最高层终于开放。苗木等人看到的是充满着人血气味的教室。这里难道就是“人类史上最坏的绝望事件”的现场吗？在沉重的气氛中，黑白熊呼叫大家集合。

苗木等人对于自己的行动被作为真人秀电视转播而感到无比惊恐。但尽管如此，他们还是要面对第6次学级裁判。被害者是到现在为止还完全没出现过第16名同班同学——战刃骸。没有不在场证明的雾切急需摆脱自己的嫌疑。

“集体学园生活’真正解答篇正式突入！”伴随着黑白熊的这番话语，学园内的所有房间全部开放。步步逼近答案的苗木等人发现了惊人的事实。白骨化的学园长、不记得自己曾拍过的影像、一张张集体照——最后的学级裁判正式开幕。

监视了全员的行动、控制了校长的操作、所有状况的罪魁祸首“黑幕”出现了，但原形居然是一个意外的人物。“黑幕”开始娓娓道来“集体学园生活”的目的与这个世界的真相。在作出令人惊讶的“解答”之前，苗木所做的最后决定出乎所有人的意料。

在“超高校级绝望”带来的“人类史上最大最恶的绝望事件”之下，世界陷入濒临崩坏的绝境。为了对抗超高校级的绝望们，以希望之峰学园的毕业生为中心构成了“未来机关”，其中包括打倒了江之岛盾子的苗木诚等人。苗木被问以庇护绝望残党的叛逆之罪，未来机关的人因苗木的处分聚集在一起，却遭到黑白熊的监禁，并被要求进行“最后的自相残杀”。

雪染千纱成为第一名牺牲者，未来机关众人的手臂被戴上了黑色的手环，过了手环显示的时限就会被注射催眠药。不止如此，他们之中还有为杀掉未来机关而来的“袭击者”，只有找出叛徒才能生存下去。就在大家乱成一团的时候，万代大作因触发了犯规行动被注射毒药致死，成了众人内讧的导火索。

朝日奈、苗木、格雷特、月光原四人共处一室，第一轮催眠药效过后，众人醒来发现朝日奈胸口插着一把假刀，而格雷特惨遭杀害。为了将此事告知大家，他们前往广播室，途中三人分享了彼此的犯规动作。苗木进行广播演讲，宣称新世界程序能治愈绝望者，自己则放弃这场厮杀。

苗木被宗方绑架，宗方的目的是为了引出苗木的帮手和幕后BOSS。逆藏遇上月光原、朝日奈、御手洗和天愿会长，双方大打出手，会长的体术秒杀逆藏。随后，会长带着月光原和朝日奈营救苗木，会长本想与宗方同归于尽，却白白牺牲。而另一边，由于私人恩怨，狂化的忌村追击着安藤和十六夜。

安藤流流歌、十六夜惣之助、忌村静子三人青梅竹马，由于静子无法吃甜点，流流歌最擅长的事物无法得到朋友的认同，而静子为了弥补这点，答应了流流歌所有的任性请求，原本是闺蜜的两人开始出现裂痕，如今变成了彼此厮杀的状况。而另一边，宗方将会长认定为绝望的残党，会长的临终遗言究竟是？

雾切、御手洗、黄樱发现新的牺牲者，静子和十六夜，两人均是被胸口一刀刺过。袭击者一次只能杀死一人，所以此举肯定有未来机关的人员参与。躲在一旁的流流歌请求与雾切等人组队，并提议立马离开。在月光原的帮助下，苗木和十神取得联系。塔和最中取代月光原参加了杀戮游戏，而未来机关的军队准备突袭贾巴沃克岛，绝望残党所在的岛屿。

由于人类史上最大最恶的绝望事件，苗木诚的妹妹苗木困和家人失散，如今她在塔和市与腐川冬子一起战斗，对抗江之岛盾子的继承人塔和最中。两人闯入大本营，没想到最中竟然主动投降，还炸毁了大本营。最中称自己只是想在苗木诚身边观察他而已，还说苗木会害死之前的同伴……

苗木、朝日奈、“月光原”与宗方狭路相逢，宗方二话不说拿起日本刀斩向众人。“月光原”进入狂暴模式与宗方展开对战，苗木和朝日奈趁机逃走。而另一边，雾切、御手洗、黄樱与流流歌、逆藏在十六夜被杀害的房间共处，雾切调查后终于得知了十六夜的死因，而杀害他的人正是流流歌，流流歌究竟隐藏着什么秘密？

逆藏打开所谓的“出口”，却发现整个基地沉没在海里，根本出不去。雾切和御手洗两人离开，雾切一早就察觉他们被带到了其他基地，而参与基地建设的副会长宗方不可能不知情。另一边，黑化的宗方破坏机器人月光原，并杀死了好友逆藏。苗木、朝日奈与雾切、御手洗会合，第四次时限结束后，雾切中毒身亡，她的犯规行动竟然是……

雾切的犯规行动是苗木活着迎来第四次时限，看着倒地的雾切，苗木下定了阻止宗方的决心。苗木前往宗方所说的地点，向往希望却怀抱不同信念的两人对峙，宗方一言不合就朝苗木袭去。苗木将宗方引至房间，宗方的犯规行动是开门，因此他无法杀死苗木。苗木用嘴炮唤醒了宗方心底的真善美，幕后黑手渐渐浮出水面……

袭击者的谜题真相大白，而这些袭击者就是被害人自己，大家都是自杀死亡的。通过雾切的推理，苗木发现死者所处的地方都有显示器。时限再次来临，苗木以身犯险，独自呆在有显示器的房间，终于破解了自杀之谜，一切都是绝望影片引起的，种种证据指向天愿会长。逆藏拉下控电室的闸门，绝望的把戏终于结束。

御手洗收到天愿会长的定时消息，视频中天愿会长承认厮杀是他策划的。御手洗坦白自己曾帮盾子制作绝望视频，如今他决定将希望视频向全世界播放，将绝望从人们的心里彻底抹去。然而这个办法只是将人们洗脑而已，苗木不同意御手洗的做法，但御手洗心意已决。就在苗木要被洗脑者杀害的时候，宗方出现了。