雨宿りのため教会に立ち寄るトモエとシズカは帝都の聖女・メルファと出会う。いままで出会った闘士達と違う清楚な服装や、クイーンズブレイドに対する思いなどに共感するトモエ。その頃、炎の使い手・ニクスは幼い頃、仕えていたヴァンス家の3女、近衛隊長・エリナに遭遇する。当時の苛められていた記憶が蘇り怯えるニクスに、そのニクスをまるで覚えていないエリナ。トモエとメルファ、ニクスとエリナのそれぞれに、女王の使いがクイーンズブレイドを宣言する！

ヴァンス家の使用人だったニクスと、幼い頃ニクスをいじめていたエリナ。リビングウェポン“フニクラ”の力で炎の使い手となったニクスは、積年の恨みを果たすかの様にエリナに得意の炎で襲い掛かる…。まるで幼い頃とは立場が逆転したかのように劣勢を強いられるエリナだが、ニクスとフニクラとの奇妙なやりとりを見て、ある事に気がつき反撃にでるのだが…。

歴戦の傭兵エキドナと牙簿暗殺者イルマ。かつて共に牙の暗殺団に所属していた二人。だが、ある日突然、エキドナは暗殺団を去り、イルマの心には裏切られたという気持ちと深い傷が残った…。そして再会する二人。一方、戦闘教官アレイン、森の番人ノワは互いに信頼し合う師弟。次なる因縁の対決は、師弟を闘わせるこの組み合わせかと思われた。だが、女王の使いは師弟の共闘でクイーンズブレイド開始の宣言をするのだった。エキドナとイルマ、アレインとノワ、破れた師弟と現在も堅い信頼の師弟。皮肉にも対照的なその対決のゆくえは…。

レイナとユーミルの対決。それはカトレアの夫オーウェンが鍛えた剣と鋼鉄山のドワーフ族が鍛えた斧という武器同士の対決という側面も持ち合わせていた。力、間合い共に勝るユーミルにレイナはどう闘うのか・・・？一方、同時に行われているはずのカトレアとアイリの試合は水晶球による中継がされていなかった。それもそのはず、この試合は女王アルドラの目の前で行われる御前試合だったのだ。あまりにも異例なこの措置。女王には、何か特別な思惑があるのだろうか・・・。

クローデットの対戦相手は古代の王女メナスだった。メナスは砂漠の砂を使った攻撃でクローデットを攻め立てる。砂によって奪われる視界、そして砂嵐とメナスの格闘術による攻撃。苦戦を強いられるクローデットに勝ち目はあるのか…。同じ頃、街では魔にのまれたリスティが影の暗殺団を率い、イルマを捉える・・・。意識を失ったイルマは絶体絶命の危機に陥ってしまう！

イルマはエキドナに助けられ辛くもリスティの手から逃れていた。彼女の身を案じ、エキドナはガイノスから逃げろと諭す。だが、イルマの女王を討つという意志は固く、エキドナの説得を振り切りイルマは次の闘いへと向かう…。闘いの舞台で彼女を待っていたの次の対戦相手…それは誰あろうリスティだった!二人の闘いを見つめるエキドナの脳裏に、幼い頃のイルマとの思い出がよみがえる…。

カトレアの息子ラナに見送られて闘いに挑むアイリ。その対戦相手はナナエルだった。だが、舞台はまたしても女王の面前で行われる中継無しの御前試合。御前試合で敗北した者の末路を知っているアイリはナナエルを説得しようとする。しかし、不戦勝で焦らされた挙句の出番、それゆえのカラ回るほどにやる気のナナエル。アイリの説得に全く耳を貸さない。仕方なく闘いを決意するアイリ…。闘いを見つめるアルドラの顔に怪しく笑みが浮かぶ…。

12年前…妻マリアをクイーンズブレイドで失ったヴァンス伯爵。彼は国の未来のため、そしてマリアを失った悲しみと憎しみのため混乱に乗じ兵を挙げ女王を討伐する準備を進めていた。だが、女王アルドラは、その意図を見透かしたのか次なるクイーンズブレイドをヴァンス城で行うのだった。クローデットの対戦相手はリスティ。以前とは違う機械の様に迷いの無いリスティの攻撃にクローデットは苦戦を余儀なくされる…。

クローデットも敗れ、エリナもヴァンス城へ帰る事となり、残されたレイナは次なる闘いに向け修練に集中していた。そこへ、ナナエルが現れレイナにトモエを闇討ちしろとそそのかすのだが、当然そんな誘いにレイナが乗るわけも無かった。卑怯な手を使わずに勝ってみせるとレイナは闘いに向け決意をする。そして、クイーンズブレイドを告げる宮廷魔術師にいざなわれた先はヒノモト。そこでレイナを待っていたのは、シズカの命を賭した行動により弱点である優しさを捨て非情さを身に纏ったトモエだった！

自らの命をかけ闘いに対する姿勢を教えてくれたシズカ。そしてなにより祖国ヒノモトの為。その想いがトモエを闘いの鬼へと化す。一方、さまざまな闘士達との出会い、そして闘いのなかで驚異的な成長を遂げたレイナ。各々の想いを胸に秘めクイーンズブレイドは熾烈を極める！

レイナは死闘の末、かろうじてリスティをアルドラの呪縛から解き放った。さまざまな闘士との闘いを勝ち抜き、残るは女王アルドラとのクイーンズブレイドのみ。レイナは持てる技の全てを用いアルドラに挑むが、アルドラとの圧倒的な実力差に押されるレイナ。負けじと反撃にでるが、アルドラの容赦ない攻撃に後ずさりする事しか出来ない…。果たしてレイナは女王アルドラを打ち破ることができるのであろうか…。