アジトでもがき苦しむ大蛇丸。その肉体を永らえさせるにはもはやレベル10の薬が必要だった。しかしやまぬ激痛の中、転生への気力を漲らせる大蛇丸の姿は、カブトに大蛇丸の持つ更なる可能性を予感させる。一方、サスケもまた転生の時が近い事を感じていた。里抜けから三年という歳月を経て、サスケが出した結論とは？　――今存在の全てをかけて、鷹と大蛇が激突する。

古き肉体を脱ぎ捨て、白大蛇の姿と化す大蛇丸。サスケの肉体を得ようと襲い掛かる大蛇丸の脳裏に、両親の墓前で見た白蛇の抜け殻の思い出がよみがえる。写輪眼への渇望に突き動かされるまま、遂にサスケの自由を奪う大蛇丸。やがてはじまる、誰も抗えない『転生の儀式』とは…。やがて薬の調合から戻ったカブトは信じられない光景を目撃する。――西の空に血のような夕日が沈む時、一つの時代が終わりを告げる。

大蛇丸を倒したサスケは水槽に捕らわれていた男――水月に自由を与える。しかし水月は、自分と一緒に来るようにとのサスケの申し出を簡単には受け付けない。しかしサスケがかつて百地再不斬を倒した小隊に属していたと知る水月は、その刀の所在に興味を持ち「自分が再不斬の大刀を手に入れられたら、サスケに付いてもいい」と条件を出すのだった。かくして再不斬の大刀入手の為、波の国を目指す二人だが――そこには思わぬ事態が待ち構えていた。

次なる面子、香燐を連れに行く為、南アジトを訪れるサスケと水月。アジトの警備の手薄さに驚く水月だが、それでも囚人たちが逃げられないのは香燐の能力ゆえだという。鉄壁の守りと秩序を保つ香燐の能力とは･･･。同行を渋る香燐を「牢番」という役割から解放するため、水月に捕らわれた囚人達を解放させてしまうサスケ。取り残された密室でサスケを見つめる香燐の脳裏には、数年前の出会いの光景がよみがえっていた。

次なる同行者、重吾を連れにいく為、北アジトに向かうサスケ達。道行き、香燐は北アジトが恐るべき人体実験場であることである事を告げる。重吾は異常な殺人衝動を持つ忍で、大蛇丸の呪印の元となる酵素を持つ、唯一のオリジナルだという。気を引き締める一行だが、たどり着いた北アジトでは、「大蛇丸死す」との情報を受けた呪印実験体たちが大規模な暴動を起こしていた。実験体達をなぎ払い、重吾を探すサスケ達が、アジト深奥では見たものとは――。

暴動を潜り抜け、重吾のもとに辿りつくサスケ。しかし重吾は連れ出される事を断固拒否する。このままのたれ死んだとしても絶対にアジトを出ないと、頑なに心を閉ざす重吾。湧き上がる殺人衝動に身を任せ、サスケとの戦闘に突入してゆく。水月が加わり、更に熾烈を極めてゆく戦いのなかで、重吾の脳裏に蘇る懐かしい面影とは。…果たしてサスケは、重吾を同行者に加えることができるのか…？

時は十数年前、大陸では忍五大国の統治が揺らぎ、全土を巻き込む第三次忍界大戦が勃発していた。後の四代目火影である波風ミナトの小隊に属する少年カカシは、うちは一族のオビトと医療忍者リンと共に、任務の為、神無毘橋に赴く事になる。ことあるごとに掟を振りかざすカカシを鬱陶しがるオビトだが、カカシのこだわりにはある理由があった。ミナトに諭され、カカシを理解しようと勤めるオビトは、上忍となったカカシをリーダーに、別任務に向かうミナト抜きの三人一組で、敵地への潜入を試みるが…。

時は十数年前、大陸では忍五大国の統治が揺らぎ、全土を巻き込む第三次忍界大戦が勃発していた。後の四代目火影である波風ミナトの小隊に属する少年カカシは、うちは一族のオビトと医療忍者リンと共に、任務の為、神無毘橋に赴く事になる。ことあるごとに掟を振りかざすカカシを鬱陶しがるオビトだが、カカシのこだわりにはある理由があった。ミナトに諭され、カカシを理解しようと勤めるオビトは、上忍となったカカシをリーダーに、別任務に向かうミナト抜きの三人一組で、敵地への潜入を試みるが…。

“四尾”を狩り終えたイタチと鬼鮫を呼びつける『暁』のリーダー。一堂に会したメンバー達に、リーダーは大蛇丸の死と、それを倒したサスケが今後『暁』を標的に動き出すであろう事を忠告する。一方、報せを受けた木ノ葉達はサスケを止めるため、サスケの標的である『暁』メンバー、イタチを拘束する為の準備に動き出していた。その頃遠方では、サスケ達もまた、来るべきイタチとの戦いに備え、廃墟の武器屋を訪れていた。やがて全ての準備が整った時――共通の標的を目指し、『木ノ葉』と『蛇』が動き出す。

カカシの指揮の元、ポイントを定め、イタチの探索を開始する木ノ葉達。木ノ葉達はカカシの忍犬を用いて、各自情報を求めて散開する。一方、『蛇』の面々もまたイタチの情報を集めるため、各自で動き出していた。サスケの匂いを探知した忍犬に導かれ、町を訪れたサクラは香燐と接近するが…。また、時を同じくして、目標に向け動き出すデイダラとトビ。デイダラの目標は「サスケ」か、それとも「ナルト」なのか――？　ギリギリと高まる緊張の中、サスケとナルトそれぞれの前に、思いがけない人物が現れる。

遭遇と同時に、戦闘に突入するサスケとデイダラ。二手三手かわしてサスケの能力を確認したデイダラは、十八番のひとつであるドラゴンを作り出す。ドラゴンの飛翔能力により、上空から一方的な遠距離攻撃を仕掛けてゆくデイダラ。更にトビのサポートにより、辺りはサスケにとって圧倒的不利なバトルフィールドと化してしまう。追い詰められるサスケは空に逃れてデイダラの攻撃をやりすごそうとするが…。裏の裏を読みあう壮絶な戦いの果てに、睨み合う両者。その時、サスケの写輪眼を見たデイダラの胸に忌まわしい記憶が蘇る…。

デイダラの自爆に巻き込まれ、消息を絶つサスケ。サスケの異変に気づいた重吾、香燐、水月は急ぎサスケのもとに向かう。そこで『蛇』の面々が目にしたものとは――。一方、探索を続けるナルト達も巨大な爆発に気付いていた。駆けつけた爆心地にサスケのニオイを嗅ぎ取るキバは、その行方を追跡しようとするが…。更にその頃、遠く離れた雨隠れの里では暁のメンバー、ペインと小南（コナン）が意外な人物と密談をかわしていた…。

キバを先頭に、爆心地で見つけたサスケの匂いを追跡する木ノ葉達。しかし忍犬の気配から木ノ葉の追っ手の存在を察知した香燐の報告により、『蛇』達は急ぎ宿を後にしていた。イタチ戦に集中したいサスケの為に、香燐が打ち出した木ノ葉サイドをかく乱する秘策とは…。香燐の策に翻弄されるも、多重影分身の術を使って、手当たり次第にサスケを探そうとするナルトの前に、ふいにうちはイタチが現れる。一方その頃、遠く離れた木ノ葉の里では、自来也が暁のリーダーの所在を掴んでいた。

時は二代目火影の統治時代。下忍になったばかりの少年自来也は、大蛇丸、綱手と共に猿飛ヒルゼンの小隊に配属されていた。猿飛に口寄せの術を見せられた事をきっかけに、時空間忍術修業にのめりこむ自来也は、ひょんな事から妙木山に迷い込んでしまう。しかしそれこそが自来也に定められた運命の幕開けであった。幼少ガマブン太と共に大蝦蟇仙人に謁見した自来也は、自分があらかじめ来訪を予言された存在である事を知り、大蝦蟇仙人の予言を待ちながらフカサクを師に、仙人修業にはげむ事になるが――。

第三次忍界大戦勃発の為、弟子探しの旅を中断し、木ノ葉の忍として綱手、大蛇丸と共に雨隠れでの戦闘に参戦する自来也。渡り合った雨忍山椒魚の半蔵により、『木ノ葉の三忍』の名を与えられた自来也達が帰途に着こうとしたとき、その目前に腹をすかせた三忍の子供たち長門、弥彦、小南が現れる。成り行き上、子供たちが自立できるようになるまで雨隠れに残って面倒を見る事になる自来也が見たものとは――。過酷なる戦いの時代が、忍の定めが、自来也とその弟子達を次々と翻弄してゆく。

蝦蟇のガマ五郎の腹中に隠れ、雨隠れへの潜入を果たす自来也。早速情報収集を開始する自来也だが、里内に内戦の影は見えない。里人達は前の里長・山椒魚の半蔵の影が一切払拭された街でペインを長とあがめていた。違和感を覚え、現在の半蔵の所在と更なるペインの情報を求める自来也は、下忍二人を拘束し、尋問する。結果、半蔵が一族郎党共々抹殺された事を知るが――。しかし自来也の動向は、既に雨隠れ新里長である暁の首領・ペインに察知されていた。

予測される戦闘に備え、体内からナルトの八卦封印の鍵を司る巻物蝦蟇を蔵出しする自来也。捕らえた下忍の一人をガマ五郎に託し、自分は下忍の姿を借りて偵察任務を再開する。しかしその動きはペインに察知されていた。突如、自来也に襲い掛かる紙ふぶき。咄嗟に攻撃を回避する自来也だが、眼前に現われたのはかつての弟子の一人、小南だった。そしてもう一人――変わり果てた姿のかつての教え子が自来也の前に立ちはだかる。

暁の一員となり、歪んだ思想に捕らわれた弟子を倒す為、戦闘に突入する自来也。自来也は巨大蝦蟇、ガマケンを口寄せし、口寄せを使うペインに対抗しようとする。伝説の輪廻眼を持つ敵を前に、奥の手である「仙人モード」を使う事を決める自来也。しかし不穏な術を察知したペインは次々と口寄せを繰り出し、自来也の術を妨げる。果たして自来也は絶え間ない攻撃の中、無事「仙人モード」を完成させる事ができるのか…！？

仙人モードを完成させ、三人のペインとの戦いに突入する自来也。二大仙人フカサクとシマと共にパワーアップした攻撃を繰り出すも、忍術はことごとく消し去られ、体術もペイン達の謎の連携によって阻止されてしまう。何らかの方法でペイン達が視界を共有しているのではないかと推測するフカサクは策を練るため、自来也に一時退却を呼びかける。自来也達が分析の末辿りついた、ペイン打破の為の秘策とは？　――そして激突の果てに自来也を待っていたものとは？

片腕を失い、劣勢に立たされる自来也の前に現れる六人のペイン。うち一人、天道と呼ばれるペインはかつての自来也の教え子『弥彦』だった。深まる輪廻眼の謎に困惑する自来也だが、思案の間もなく激戦へと突入していく。結界に引きずり込み、何とか内一人を倒す事に成功する自来也の脳裏に閃く、一つの可能性とは――。大ガマ仙人から告げられた『選択の時』が訪れたと感じる自来也は、己の全てを賭け、ペインの正体を解き明かすべく立ち上がる。

イタチの痕跡を追いかけるサスケは暁のアジトの一つに到達していた。仲間達を残し、アジト潜入を試みるサスケの前に、遂に兄・イタチが姿を現す。しかしそれは幻術による偽者だった。偽イタチはサスケに、うちはのアジトに来る様にと告げるのだった。一方、木ノ葉達はサスケを追っていた。影分身によりサスケの位置を掴むナルトだが、追尾しようとするその眼前に暁のトビが現れる。戦いを挑む木ノ葉達だが――

うちはのアジトにてサスケを待つイタチ。その胸中には木ノ葉を出奔するに至った過去の出来事がよみがえっていた。サスケの到着とともに、二人は因縁の兄弟対決へと突入する。激しい体術の応酬の中、サスケはかねてよりの疑問をイタチにぶつける。サスケに胸を貫かれたイタチは質問に応じ、三人目の写輪眼を持つ男について言及するが――

写輪眼による凄まじい幻術合戦の後、イタチは最強の瞳術である万華鏡写輪眼の秘密と、それにまつわるうちは一族の歴史を語り始める。それは力を求め、互いに血を流し合うさだめを負った呪われた歴史であった。うちはマダラ同様に『永遠の瞳力』を求める為、サスケの写輪眼を奪うと宣言するイタチ。そして遂に兄弟の死力を尽くした、本格戦闘が開始される。

イタチによって左目を奪われたサスケだが、それはすべて万華鏡写輪眼による幻術であった。力ずくで『月読』を破ったサスケは、ダメージを受けたイタチに怒涛の反撃を開始する。サスケの成長とセンスに驚愕するゼツ。しかしイタチは更なる強力な忍術『天照』でサスケを迎えうつ。チャクラの限界を超えた凄絶な勝負に憔悴してゆく兄弟。その時、サスケの中ではある計画が進行していた。

壮絶な戦いの果てに遂にチャクラ切れを迎えたイタチとサスケ。しかしサスケのすべての行動は最後の大術への布石にすぎなかった。サスケは自然界の力を利用し、イタチに新術『麒麟』を放つ。雷による絶対不可避の攻撃を受け、倒れるイタチだが――その体は謎の術『須佐能乎』によって守られていた。最後の切り札を破られ、唖然とするサスケ。しかしその時、突然サスケの奥底に、とある異変が訪れる。

ナルト達はトビによる足止めに手を焼かされていた。幻術などでは説明の付かない不可思議な術に対抗するため、寄壊蟲による広範囲型攻撃を展開するが、すべての攻撃は届かず、かわされてしまう。しかしそこに突如ゼツが現れ、サスケとイタチの戦いが終結した事を告げるのだった。驚く木ノ葉達をあざ笑うかのように姿を消してしまうトビとゼツ。ナルト達はヒナタの白眼探知で戦闘場所を特定し、サスケの元に急ぐのだが…。

暁のアジトにてマダラと向かい合うサスケ。マダラは自分こそがあの夜の協力者である事を明かし、サスケが知らなかった「イタチの真実」について語ろうとする。しかし切り出された話は、信じがたいものだった。極度の疲労状態の中与えられた新たな情報に混乱し、過呼吸に陥るサスケ。しかし話を聞くことこそサスケの義務だと言い切るマダラは、イタチの真実を伝える為、歴史を遡って、うちは一族と木ノ葉の千手一族の因縁について語り始めるのだった。

うちは一族は木ノ葉に対するクーデターを企てていた。次々とマダラが語る信じがたい話に、サスケはただただ絶句する。その優秀さゆえに、木ノ葉とうちは一族の間に板ばさみになったイタチは、地獄のような日々を送っていた。幼くして忍界大戦を経験し、そのトラウマから何よりも里の安定と平和を愛する男となったイタチを待っていた、残酷すぎる運命とは――。うちは殲滅の夜にまつわる全ての謎が明らかになったとき、サスケは初めて兄イタチが抱いていた本当の想いに辿りつくのだった。

『天照』の炎が残る戦闘跡地で懸命にサスケの捜索を続けるナルト達。しかし探索チームの能力を持ってしても痕跡を見つける事はできなかった。出来る限りの手を打ったと判断するカカシは、里への引き上げを決める。一方、イタチの真実を知ったサスケはその写輪眼を移植する事を拒否し、木ノ葉を潰す事を次なる目標と定め、利害が一致する暁と手を組むのだった。

暁と手分けして尾獣を狩る為、雷の国・雲雷峡にて八尾のキラービーと対峙する鷹の面々。雷遁に加え、七本の刀を操るキラービーとの戦闘に鷹たちは苦戦を強いられていく。更に尾獣のチャクラをまとう特殊攻撃に隙をつかれ、瀕死の重傷を負ってしまうサスケ。絶体絶命の窮地の中、明らかになる「八尾」の全貌、そしてサスケに宿った新たなる力とは――。