ハッチ、アーヤ、そして女王が暮らす「みどりの森」で、新しく完成したお城の完成パーティが行われた。その席で、女王は娘のアーヤを新しい女王にすると宣言する。一方、他の森から流れてきたモモスズメガたちが、食料を巡っていさかいを起こし、問題になっていた。みつばちの城では、モモスズメガと戦おうとする者たちと、戦いに反対する女王との間に亀裂が生じる。老婆アグリーはこの機に乗じて女王を追い出し、自分の孫のドロシーを新女王にしようと企む。そんな動きを知ったハッチは、女王に内緒でモモスズメガとの話し合いに出かけるが…。

ハッチとアーヤのママは女王の座を追われ、子供達と共に働き蜂の生活を強いられていた。そして孫を新女王にし、権力を手にしたアグリーは、他の虫を追い出すため軍隊を率いて戦いを起こす。ところが彼らの前にスズメバチの大群が現れ、みつばちの軍隊は全滅、アグリーを人質に取られてしまう…ママは城を守るため、女王としてアグリーの身代わりにスズメバチ軍に捕えられる。しかしスズメバチたちは約束を破り、みつばちの城に攻め込んで占領してしまう。

ママを探して森の中をさまようハッチとアーヤは、スズメバチの少年・アバッチと出会う。アバッチは「ママと会わせてやる」と言い、ハッチはアーヤをおいて一人で彼について行く。しかしそこでハッチが見たのは、ママのお墓だった。アバッチは父親をハッチに殺されたと思い込んでおり、ハッチに自分と同じ悲しみを味わわせてやろうとしたのだった…しかし決闘の途中、ハッチに命を救われたアバッチはママの遺言をハッチに伝える。それは、彼女の羽根を持って、ママの故郷である「美しの丘」へ行け、というものだった。

ハッチはアーヤを悲しませたくないため、ママの死を言えずにいた。何も知らず「ママを探す」と言い張るアーヤに、困り果てるハッチ…そんな中、鳥に襲われたアーヤはバッタのお爺さんに助けられる。アーヤはハッチと別れ、お爺さんの力を借りてママを探そうとするが、ついにママのお墓を見つけてしまう…ハッチの口から真相を聞き、泣きじゃくるアーヤ。ハッチはアーヤに、一緒に美しの丘を探そうと諭すが、それを知ったお爺さんは反対する。彼はかつて美しの丘を目指したことがあり、その過酷な道中で家族を失った経験があったのだ。

美しの丘へ向かう決意を固めたハッチとアーヤ。しかしそれもつかの間、アーヤは鳥に襲われ、ハッチとはぐれてしまう。ひとりぼっちになったアーヤはアカアブのブン太と出会う。彼は「ハッチを探してやる」と言い、アーヤをカマキリのカマ蔵のもとに連れていく。しかしカマ蔵は、みなしごを捕まえては踊り子にし、薬売りの手伝いをさせていたのだ。縛りつけられ、無理矢理芸を仕込まれるアーヤ…一方ブン太は、ハッチがアーヤを探して北の方角へ飛んで行ったことを知る。ブン太は健気なアーヤの姿に、本当のことを教えてやろうとするが…。

アーヤを探す途中、ハッチはテントウ虫の少年・テンテンと出会う。テンテンの暮らすアブラ虫牧場は、ならず者のシオヤアブたちの暴力に悩まされていたが、ハッチは悪人たちからテンテンを守り、仲良くなるのだった。テンテンの父親からアーヤらしきみつばちの少女の情報を聞いたハッチは再び旅立つが、そのスキにシオヤアブたちは、クワガタの用心棒とともに再びテンテンの家を襲う。ハッチのもとに逃げてきたテンテンは、人質になった父親を助けるようハッチに頼むが、アーヤの行方も気になるハッチは、どちらをとるべきか迷う。

ハッチはアーヤを探して、人間の住む大都会へやってきた。しかしスモッグで曇った空、煙で汚れた空気のせいでハッチは苦しみ、アスファルトの地面に落下して気絶してしまう。傷ついたハッチは、コオロギのコロ吉の一家に助けられ、彼らの家で病気を治すことにする。ところがある日コロ吉の家が突然工事現場になってしまい、ハッチたちは家を捨てて逃げることに。しかし、コロ吉の両親は建設車にひかれて死んでしまう…ハッチは、ひとりぼっちになってしまったコロ吉を「一緒に美しの丘へ行こう」と旅に誘うのだが…。

ハッチはアーヤを探して「悪魔の森」と呼ばれる森を訪れた。そこには「悪魔」が住んでおり、迷いこんだ子供を食べてしまうという。ハッチはそこで檻に捕えられた虫達を見つけ、逃がしてやるが、悪魔のような形相のシデムシの女に襲われる。ところが、そのシデムシは迷子を保護していただけで、実は自分の息子を悪魔＝野ネズミに食べられた可哀想なおばさんだった。子供が欲しいと寂しがるシデムシおばさんに「自分の子にならないか」と誘われるハッチ。アーヤの行方が気になるも、おばさんを見捨てることが出来ず、ハッチは承諾してしまう。

ハッチを父の仇と思い込み、後を追うスズメバチのアバッチは忍者虫の亀三を使いアーヤの行方を探らせる。アーヤを捕まえればハッチは必ずやってくると考えたのだ。一方、孤独に旅を続けるアーヤはハッチを知っているテントウ虫のテンテンと出会うが、偽名を名乗ってしまう。アーヤはアバッチが自分を狙っていると知り、誰も信じられなくなっていたのだ。だがそれが誤解を産み、テンテンは亀三がアーヤを捕える手助けをしてしまう。その後ハッチと再会したテンテンは自分の失敗に気づき、アーヤを助けるため一人でアバッチのアジトに乗り込む。

一緒に旅をすることになったハッチ、アーヤ、テンテンは船で川を下っている途中で、意地悪なホタルの少女・ピカルと出会う。ピカルは偶然にも行方不明のテンテンの父親を知っていた。自分の子分になれば父親の行方を教えてやると言われ、テンテンはハッチたちと別れてピカルについて行く。２人はホタルの村へやってきた。そこではホタルの女王を選ぶ「光の祭典」の準備が進められていたが、ピカルはその会場を壊しにいくと言う。ピカルは実は光ることが出来ないホタルで、光の美しさを競う祭典が嫌いなのだった。

ハサミ虫のカスタローと出会ったハッチ達。弱虫でいじめられているカスタローを助け、家まで送ってやるが、カスタローの母・サミーはとても厳しく、息子を「いくじなし」と突き放すのだった。ハッチは息子を鍛えるためにカスタローをアリ地獄に突き落とすサミーに怒り、カスタローをサミーの元から連れ出す。一緒に旅を始めるハッチたちだったが、そこへどう猛なヤモリが襲いかかってきた。しかも、ヤモリをけしかけたのはサミーだった。ところが、サミーはヤモリに倒され、重傷を負ってしまう。それを見たカスタローはついに立ち上がる。

ハッチ、アーヤ、テンテンは、アブラゼミのセミ吉の羽化を目撃する。７年間の地中での生活を終え、ついに地上に出てこられたセミ吉。そして、その命は残り一週間だ。だが彼には死んだママの抜け殻に会いに行くという目的があった。セミ吉はハッチ達に抜け殻があるはずの「夢の森」までの道案内を頼む。ハッチ達は時間の限られたセミ吉のため、嵐の空や炎天下を六日間飛び続ける。しかし夢の森まで残りわずかとなった時、ついにセミ吉は倒れてしまう…果たして、ハッチ達はセミ吉をママの抜け殻と会わせることができるのだろうか？

川を渡っていた途中、テッポウ魚に襲われたハッチ達。ハッチはテンテンを救ったものの、アーヤが行方不明になってしまう。自分だけが助かったテンテンは責任を感じ、ひとりでアーヤを探しに出かける。その頃アーヤは、なんとハッチを父の仇とつけ狙う、スズメバチのアバッチに助けられていた。アバッチは、アーヤにハッチの居所を聞き出そうと「兄貴のくせに妹じゃなく他のやつを助けるなんて、お前はハッチに見捨てられたんだ」とアーヤの心を動揺させる…そして、アーヤの身を案じながら待つハッチの前に、アバッチが現れた。

羽に花をつけ、蝶に扮して出かけたお城のパーティーで、アーヤは蝶の王子と互いに惹かれあう。だが、蜜蜂のくせにと妬む蝶子に毒ぐもの棲む森へと誘われてしまう。母を亡くして傷ついた心をアーヤに癒された王子は、お妃になって欲しいとプロポーズする。そんな恋人達に近づく毒ぐも。クモの糸の檻に捕えられ花びらの羽がとれたアーヤは、蜜蜂の姿に戻ってしまう。蝶でなくても構わないと思いを伝える王子とアーヤに毒ぐもの魔の手が迫る。ハッチとテンテンに助けられたアーヤと王子は障害を乗り越え結婚しようと決意するが…。

煙を吐く怪獣の森にやって来たハッチ達は、汚いみの虫の家に住む、みの吉と出会う。虫の死骸が散らばる森で、煙にまかれ倒れたテンテンの姿が消えた。テンテンを探す努力も虚しくアーヤとみの吉は怪獣にさらわれてしまう。一方トゲ蟻の大将に助け出されていたテンテンは、ハッチ、蟻達と共にアーヤを探す。怪獣の正体は、虫達を煙でいぶし、森を荒らす人間だった。泣き叫ぶアーヤにナイフが迫る。ハエ叩きに落とされそうになるハッチ達。大将と蟻達の加勢でついに人間を追い払い、小さくとも勇敢な虫達は森を守った。

ここは虫の遊園地。ヘッピリ虫のブー太郎と遊ぶアーヤを虫の子供達がからかう。ブー太郎は、臭いおならを皆にあざ笑われるひとりぼっちのブーブー大将なのだった。妹のプー子をカニグモのクモェ門に殺されたブー太郎は、アーヤにプー子の面影を重ねる。ブー太郎の気持ちを知ったハッチはアーヤとブー太郎を近づけようとするがことごとく失敗する。やがてアーヤはクモェ門にさらわれ、助けようとするハッチとテンテンも万事休すに！その時ぶっ放された強烈なおなら。恐ろしいカニグモを追い払ったブー太郎は、もうひとりぼっちではなくなっていた。

港町の浜辺で波と戯れるハッチ達。丸太に乗ったテンテンはひとりぼっちのナナフシの娘ナナと出会う。ナナは暑い南の国から流れつき、寒いこの国では長生きできないと物知りなフナ虫の爺さんに聞かされる。月の中に現われた幻のママにも南のふる里へナナを帰すよう諭されるハッチ。だが、テンテンは一緒に連れていくと言い張るばかり。寒さに震えるナナを必死に介抱するテンテンは、とうとうハッチ達と別れ、南の島にナナと共に行く事を決意するのだが…。

ヤスデに襲われ逃げ惑うハッチ達は、クロオオアリのお爺さん・クロジイに助けられ、アリの巣にかくまわれる。そこには、クロシジミ蝶の子・ジミイがいた。クロジイは、親とはぐれたジミイをわが子のように可愛がっていた。アリの巣で歓待されるハッチ達。だが、日照りが花や葉を枯らし、食料不足が深刻になる。食料が底をついた時、アリ達の怒りが爆発した。ジミイを選ぶか仲間のアリを選ぶかと迫られ、苦悩するクロジイ。お世話になったクロジイのためにと、ハッチ達は遠い花園へ蜜を取りに決死の覚悟で出かける。

アメンボ、メダカ、川の仲間達と仲良く暮らすヤゴのケン。ケンはチビと小馬鹿にするヤゴの大将達といがみあうが、立派なトンボになる事を夢見ている。ハッチと仲良くなったケンは一緒に空を飛ぶ約束をするが、ヤゴ達が立派なトンボになっていく中、ケンだけはその弱々しい姿を見下げていたカワゲラになっていた。自分がカワゲラだと知ったケンは落胆し、更に父・ケラ吉に置き去りにされて深く傷つく。だが、ケラ吉はタガメの海賊から川の仲間を守る見張り番だった。命がけで川を守る父の仕事を知ったケンは、仲間を守るため戦うのだった。

果てしなく続く砂漠。あまりの暑さに力尽きたアーヤをハナダカバチのハジミが助ける。ハジミの家に身を寄せたハッチ達だが、そこにはアバッチが待ち伏せていた。病気の体で父親の仇をとろうとするアバッチに加勢を約束するハジミ。ママの仇をとるより「美しの丘」で争いや憎しみのない平和な城を築く事を望むハッチ達。悪いのはどっちだ！ハッチとアバッチ、ハジミはそれぞれの思いを胸に砂漠の決闘を繰り広げる。助けたり助けられたり…やがて憎しみが友情に変わる。力尽きたアバッチを引き受けたハジミは、ハッチ達を逃がすのだった。

雨上がりの一日、虫達が運動会をしている。賞品の風船がどうしても欲しいアーヤは、運動会に参加させてと頼む。長距離飛行の賞品を賭けて、飛んだ事のない黄金虫のキン子とアーヤ、ヤンマのトビ助、ミンミンゼミのミンタロー達が飛び出す。飛ぶのが恐いキン子の手を握り必死で飛ぶアーヤだが、トビ助達に差をつけられる。見かねた黒アゲハのヒラ夫人がキン子を引き受け、アーヤはトップ争いに加わる。自分の重みがヒラ夫人の負担である事を知ったキン子は自力で飛ぶ決意をする。

トンボのおじさんに乗って「音楽の森」に来た。ウマオイの娘・ウマ子の唄に拍手をして嫌味を言われたテンテン。「何が音楽の森だ」と、がっかりするハッチ達。だが、そこに聞こえてくるスズ虫の娘・スズ子の唄。惹かれあうハッチとスズ子。だが、音楽会の賞品を狙うウマ子とクツワ虫のクツ夫、ハサミ虫のムッシュの策略で、スズ子の羽根が切られてしまう。ぼろぼろな羽根で健気に唄うスズ子。だが、チャンピオンはウマ子の手に渡る。唄えなくなったスズ子に、ハッチは「唄の上手さより心の優しい子が一番なんだ」と告げるのだった。

いつしか季節は秋。旅を急ぐハッチ達だが、うっかり、ママの羽根を飛ばしてしまう。川に落ちた羽根を追い鍾乳洞に迷いこむハッチとアーヤ。そこには、コウモリが…！コウモリに追われるゴミムシの子供・ゴロを助けたハッチ達はゴミムシの村へ行くが、歓迎されないどころか、コウモリを引き付ける囮にされてしまう。ロープで吊り下げられるハッチ達に迫るコウモリ。助けに戻るゴロ。なんとか逃げ出すのだが、ゴロムシの子供達がコウモリにさらわれてしまう。子供達を助け出す決意したハッチ達とゴロは再び洞窟へ向かうのだった。

タンポポに乗り、森に着いたハッチ達は、そこでフンコロガシの仲良し親子・玉五郎とブン太に出会うが、村では虫達に避けられてしまう。それは、ハッチとアーヤが村の大人を連れ去ったジガバチと同じハチの仲間だからだった。ついには玉五郎も連れ去られ、悲しむブン太。探し続けていた父・天太郎がジガバチ砦に捕われていると知ったテンテンは、父を助け出そうと砦に向かう。一方、天太郎と玉五郎も自力で逃げ出そうとするが失敗し、ボスのジガバッチーに死刑を宣告されてしまう。

煙吹く溶岩が流れる恐ろしい火山地帯にぶつかったハッチ達。この山を通らなければ「美しの丘」に辿り着けない。「美しの丘には山の仙人虫の案内がないと行けない」と、ムカデとクモの子供に騙されるが、子供達は仙人虫に化けハッチを待ち伏せるアバッチに脅されて嘘をついたのだった。アバッチに毒を飲まされ、溶岩に落とされそうになるハッチ。溶岩の上で死闘が繰り広げられる。