Towa Higurashi fica sabendo de um incidente ocorrido décadas atrás, envolvendo um meio-youkai chamado Inuyasha e uma sacerdotisa chamada Agome.

As gêmeas meio-youkai Towa e Setsuna são separadas quando um misterioso túnel envia Towa para o futuro, onde ela é adotada e criada por Souta, irmão de Agome Higurashi.

No mundo moderno, uma youkai emerge da Árvore Sagrada no Templo Higurashi, acompanhado de Setsuna, a gêmea de Towa, e da caçadora de recompensas Moroha. Juntas, as três sofrem para enfrentar a youkai, fortalecida com o poder de duas Pérolas do Arco-Íris, mas a visão de Setsuna em perigo desperta os poderes latentes de Towa.

Towa decide voltar à Era Feudal para ajudar Setsuna a recuperar suas memórias. O trio entra num corredor que leva à Era Feudal, mas nele se deparam com o espírito de uma certa sacerdotisa.

Moroha foi a responsável por exterminar o youkai Tokotsu, mas seu filho Jakotsumaru está trabalhando para revivê-lo, coletando ossos de seres humanos. Para piorar, a recompensa que ela havia obtido pelo cadáver do youkai era meramente um depósito - se ela não entregar o resto do corpo a tempo, não só sua liberdade estará em risco, como também sua saúde financeira.

Em busca de pistas sobre o paradeiro da Borboleta dos Sonhos (e de dinheiro), Moroha, Setsuna e Towa são enviadas para um templo aos pés de uma montanha, onde viajantes têm desaparecido. Elas logo descobrem que, por algum motivo, a vila nas proximidades nutre uma paixão um pouco doentia por gatos...

Em sua busca da Borboleta dos Sonhos, Towa encontra um estranho jovem chamado Riku. Towa lhe oferece uma maçã, e Riku retribui entregando-lhe a verdadeira espada Kikujumonji.

O youkai coruja Yotsume foge para o lar de Kyuki, uma das Quatro Ameaças. Kyuki entrega a Yotsume uma Pérola do Arco-Íris para ajudar-lhe a lançar o Feitiço dos Sonhos nas Princesas Meio-Youkai que o perseguem.

Moroha aceita o trabalho de matar Konton, uma das Quatro Ameaças, conhecido por ter derrotado Meifuku, uma fera com uma carapaça blindada impenetrável.

As Princesas Meio-Youkai recebem a missão de matar Kinka e Ginka, gêmeos siameses da Tribo dos Youkais Ka, cuja disputa por supremacia tem espalhado a destruição por toda parte.

Algo sinistro se esconde no Lago Carnívoro, que devora todos os humanos, feras e pássaros que se aproximam. Encarregadas de exterminar a criatura, Towa e Setsuna encontram Hikomaru e Chiyo, dois irmãos que perderam seus pais para o Lago.

Nikosen, um monge que se transformou num youkai ao ter sua alma consumida pelo mal, recebe ordens de Konton para matar as Princesas Meio-Youkai. A emboscada de Nikosen chega em péssima hora, pois Towa está perdendo seus poderes de youkai e se transformando em humana.

Quando um youkai começa a devorar os monges e sacerdotes virtuosos da região, Hisui recebe a tarefa de proteger seu pai, Miroki, que vem encarando um árduo treinamento há dois anos para obter o poder divino.

Towa e Setsuna partem para matar Homura, um maligno deus das montanhas que sequestrou uma bela jovem chamada Tamano. Ao ver as gêmeas, Homura fica chocado e revela que foi o responsável pelo incêndio florestal que separou as duas, dez anos atrás.

A verdade sobre a noite que selou o destino de Towa, de Setsuna e dos pais de Moroha é finalmente revelada. Tudo começou quatro anos antes do nascimento de Towa e Setsuna, quando Hosenki II entregou a Inuyasha a Pérola Negra.

Moroha era tutorada por uma mestra chamada Yawaragi, que guardava um segredo fatal. Para se livrar desse segredo e proteger sua pupila, Yawaragi decide firmar um acordo com Jyubei.

Konton engenha um plano para destruir as Princesas Meio-Youkai. Riku se oferece para ajudar, e avisa as garotas que o youkai canibal Totetsu havia reaparecido. As três são atraídas para uma ravina por Totetsu e caem na cilada de Konton.

Konton aprende sobre as origens da Pérola do Arco-íris e a conexão entre Kirinmaru e a Borboleta dos Sonhos. Ele invoca um ogro para atacar as Princesas Meio-Youkai.

A filha do vice-shogun, Aiya, se oferece para empregar os Exterminadores de Youkais se eles vencerem uma batalha contra os Caçadores de Recompensas.

Setsuna se abre para Towa sobre a vila escondida para meio-youkais onde ela foi criada durante a maior parte de sua infância.

Na noite de lua nova, Towa aprende mais um pouco sobre Rin, sua mãe humana. Riku visita Towa para lhe contar das pessoas que cuidaram dele. Infelizmente, ele não é o único que decide aparecer

Zero remove o selo que Miroki colocou em Setsuna para suprimir seus poderes youkai, despertando a força latente de seu sangue demoníaco. Towa e Moroha lutam para impedir a Setsuna transformada.

Setsuna e Towa contratam Moroha para ajudar a exterminar Zero. O trio localiza Zero com facilidade, mas Riku aparece para protegê-la. Eles lutam no campo de batalha onde o Grande Cão-Youkai deu seu último suspiro.

Zero rompe com seu irmão mais novo e foge. Towa, Setsuna e Moroha precisam enfrentar Kirinmaru sozinhas, mas diante do poder avassalador do youkai, elas terão que pagar um amargo preço.

Sesshoumaru entrega a Tenseiga quebrada para Towa e deixa nas mãos dela o destino de Setsuna. Towa será capaz de trazer Setsuna de volta?

Towa é alertada sobre um youkai que ataca mulheres de cabelos longos e bonitos. Enquanto isso, Moroha e Setsuna ajudam uma monge que não é quem aparenta ser...

Jaken se lembra daquele dia fatídico quatorze anos atrás, quando Zero lançou uma maldição sobre Rin que a faria apodrecer lentamente até uma morte excruciante. As três garotas procuram Bokusen-Oh, que pode ter uma pista sobre o paradeiro da nova arma de Towa.

As três garotas chegam ao Monte Musubi, mas ficam presas numa barreira poderosa. Moroha consegue escapar e se depara com algo inesperado.

Rion costumava viajar pelo mundo com seu pai Kirinmaru, mas um dia, sua alma foi selada nas profundezas do Monte Musubi. Ansiando por liberdade e paz, Rion pede a Setsuna para cortar o fio do destino que a conecta a seu pai.

Setsuna é sequestrada pela Princesa Aiya, filha do vice-shogun. Querendo escapar de seus estudos, a Princesa Aiya implora para Setsuna ficar no seu lugar por um dia, mas o novo tutor da princesa acaba sendo Hisui se passando por sua irmã mais velha, Kin'u!

Revelando que ele já foi o jovem lorde do Clã Mamidaira, Takechiyo contrata Moroha como guarda-costas para ajudá-lo com as brigas familiares em sua casa. Durante o treinamento, Kohaku ensina a Towa uma lição importante sobre como aprender a fugir.

Zero cria uma armadilha no jardim de Nanahoshi, um youkai que se alimenta de tristeza. Kohaku, Hisui e Setsuna ajudam exterminadores no norte.

Os exterminadores de youkais lutam para apagar os incêndios causados pelos Touros Flamejantes. Mayonaka exige que os aldeões entreguem o tesouro divino da cidade.

Moroha e Takechiyo atacam o Shogen Mamiana. Setsuna vivencia sua primeira lua nova. Towa está presa pelo Inseto da Eternidade de Nanahoshi.

Zero desenterra a tristeza de Towa por ter crescido no mundo moderno e a encurrala com suas memórias de solidão e sofrimento. Sesshoumaru aparece ante os exterminadores de youkais e comanda Setsuna para fazer uma visita à Árvore Eterna.

Towa é consumida pela raiva e pela solidão. Setsuna tenta impedí-la de matar Zero porque a maldição sobre sua mãe não pode ser suspensa a menos que Zero deixe seu arrependimento. Sesshoumaru dá a Moroha a Pérola Negra.

Kirinmaru pega a Pérola Negra de Moroha e exige que ela traga Akuru para ele. Towa e Setsuna tentam ajudar, mas Sesshoumaru chega ao local para enfrentar Kirinmaru. Enquanto isso, Rion e Riku vão para o Monte Musubi.

Dentro do Pérola Negra, Moroha finalmente se reencontra com seus pais, Inuyasha e Agome. Inuyasha começa a ver uma saída do Pérola Negra. Enquanto isso, o ataque de Kirinmaru deixa Sesshoumaru gravemente ferido.

Querendo provar sua força, Kirinmaru enfrenta Sesshoumaru. Towa invoca a Tenseiga. Shippo espera por Inuyasha e os outros no portão de Gozu e Mezu.

Nos dias atuais, Osamu Kirin vê o Cometa Sombrio se aproximando. Enquanto isso, na era feudal, a vida de Towa está em perigo depois que ela usa seu Zanseiken. O Espírito da Árvore Eterna ordena que as princesas meio-youkais destruiam o Cometa Sombrio.

Para destruir o Cometa Sombrio, Towa, Moroha e Setsuna devem viajar até os dias atuais usando o Moinho do Tempo, mas Meidomaru está em seu caminho. Kirinmaru pega Rion e tenta viajar no tempo à força.

Osamu Kirin vem exterminando silenciosamente os youkais que têm aparecido nos dias atuais. Ele pede a Towa, Setsuna e Moroha para matar youkais no show que está acontecendo.

Uma grande quantidade de youkais transborda do portal do Moinho de Tempo quando ele queima. Inuyasha e outros lutam para impedir os danos. Por outro lado, nos tempos atuais, as Princesas Meio-Youkais e Osamu Kirin cooperam para impedir que o Cometa Sombrio caia.

Osamu Kirin leva o Cometa Sombrio para a era feudal. Ele convence Rion de que ambos querem o mesmo mundo e promete torná-lo realidade. Enquanto isso, Towa, Setsuna e Moroha estão presas nos dias atuais.

Towa, Setsuna e Moroha devem salvar Rion, que ligou seu destino a Borboleta Negra, mas Osamu Kirin está em seu caminho. Kirin declara que ele e Rion devem reinar sobre o mundo para trazer a verdadeira paz.

Setsuna guia Towa e Moroha enquanto elas continuam a cortar os fios do destino de Rion. Cada vez que um fio é cortado, mais dos verdadeiros sentimentos de Rion são revelados. Enquanto Kirinmaru luta contra Sesshoumaru, ele percebe a verdadeira razão pela qual perdeu Rion.

A era feudal é salva da Era Degenerada. Inuyasha ajuda a pagar a dívida restante de Moroha. Towa e Setsuna recebem quimonos de sua mãe, Rin. Towa, Setsuna e Moroha aceitam um pedido de um homem misterioso para matar youkais.