Marvelin The Avengers -elokuvassa nähtyjen New Yorkin mullistavien tapahtumien jälkeen Steve Rogers eli Captain America lähtee viettämään hiljaiseloa maan pääkaupunkiin Washingtoniin, missä hän yrittää totuttautua nykymaailman elämänmenoon. Kun hänen S.H.I.E.L.D -kollegansa kimppuun hyökätään, Steve tempautuu mukaan tapahtumasarjaan, missä vaakalaudalla on koko maailman kohtalo. Taistelussa häntä vaientamaan lähetettyjä joukkoja vastaan Captain America yhdistää voimansa Natasha Romanoffin eli Black Widown kanssa ja yhdessä he yrittävät paljastaa yhä laajemmalle lonkeronsa ulottavan salaliiton. Kun pirullisen juonen koko laajuus paljastuu, Captain America ja Black Widow värväävät avukseen uuden liittolaisen, Falconin. Pian kolmikko saa kaikkien tyrmistykseksi vastaansa todella mahtavan vihollisen, joka tunnetaan nimellä Winter Soldier