在击退侵犯领地的强盗时，明智光秀对强盗头领所使用的名为“铁炮”的前所未见的武器产生了兴趣。他去拜见继承美浓守护代斋藤氏名号的斋藤道三，以某个约定为交换条件，获得许可去寻找叫“铁炮”的东西。在堺，光秀意外地与三好长庆的家臣松永久秀相识并意气相投。接下来，他前往京都，遇到了名医望月东庵。不过，望月酷爱赌博，光秀搞不清他到底是真正的名医还是个庸医。就在这时，因为大名之间的争斗，町里燃起大火。

望月东庵和他的助手驹向光秀敞开心扉，并且一起前往美浓。但是，前方却是计划侵略美浓的尾张织田信秀的大军。面对以少对多的局面，斋藤道三决定设置陷阱。光秀与道三的嫡男高政反对，但是，那正是擅长欺骗敌人的道三的作战方式。

丈夫亡故后，归蝶造访明智家，与光秀、驹推心置腹，一起度过短暂的时光，终于恢复了笑容。另一方面，道三准备拥立更容易操纵的土岐赖艺担任新的美浓守护。赖艺从内心里讨厌道三的行径，便向高政暗示自己才是他的亲生父亲。

在与今川的战争中，尾张的信秀负重伤，濒临死亡。收到这个消息后，道三派为他妻子治完病后要前往尾张的东庵，去剌探天敌信秀的身体状况的真实情况，而监督东庵的关使就交给了光秀。菊丸也加入队伍。三人潜入尾张的古渡城，成功地打听出了信秀的情况。

接受了道三命令的光秀，在制作枪法的基础上，为了寻找为什么将军家需要大量的枪支，再次前往京都。本能寺为寻找能干的铁炮锻造师·伊平次而来，与作为将军·足利义辉护卫的三渊再会。据说将军家也在寻找伊平次，但伊平次忽然不见了。被三渊带到松永身边的光秀，从松永那里听说，铁炮的真正力量是互相牵制，成为减少战争的抑制力。

光秀得知，在将军足利义辉也出席的连歌会上，有一个受掌权者细川晴明指使的针对松永久秀和三好长庆的暗杀计划。他害怕此举会破坏京都好不容易得来的安宁，于是，潜入馆内，在三渊与藤孝协助下，救下了松永等人，自己却因此负伤。受伤的光秀被送到东庵的诊所，与驹久别重逢。

信秀被骏河的今川义元的行动所威胁，决定与美浓的道三议和，提出的条件是道三的女儿归蝶嫁给信秀的嫡子信长为妻。外出旅行的光秀回到明智庄，归蝶正等待着他。因为二人青梅竹马，她对光秀怀着朦胧的爱意。她请光秀阻止自己去尾张和亲。另一方面，道三命令光秀去说服不肯开口的归蝶。

在尾张的海边，光秀亲眼看到了装束奇特、备受渔民们仰慕的织田信长。他纠结于归蝶嫁给这样一个男人是否合适，而他的母亲牧则告诉他，最重要的是应该把美浓国的未来放在第一位考虑。归蝶明白光秀无法回报自己的感情，便提出条件，让光秀亲口说出她应该去尾张看看美浓所没有的大海并在背后支持她。

归蝶虽然上了花轿，但是在婚礼却被放了鸽子。在第二天一早，她终于与归来的信长碰了面。虽然装束奇特，但信长为领民着想的样子，以及他坦率地为前一天失约而道歉，让归蝶对他产生了兴趣。婚礼上，信秀与土国御前兴高采烈，然而，看到信长带来的贺礼后，信秀却痛斥儿子。看到不被父母痛爱的信长孤独的样子，归蝶接近信长，一边接受铁炮指导，一边谈起自己的父亲也时不时变得讨厌，但还是喜欢父亲。另一方面，在美浓的光秀与后来成为他妻子的熙子令人怀念地重逢了。

在造访京城的旅行艺人剧团里，驹与女座长伊吕波太夫重逢。当年伊吕波太夫捡到战争孤儿驹并抚养了她。这一年的年末，今川义元攻打尾张国境，要求引渡作为人质被扣押在信秀身边的三河松平家的嫡男竹千代。对此，道三产生了广阔的三河被今川控制的危机感。为了通过归蝶打探消息，光秀奉命来到那古野城，与信长相遇。

今川再次攻入尾张，接连占领织田家南部的领地。终于，信秀暴露出实力不支之相，他向道三请求援军，然而，高政、稻叶等人谴责独断专行与尾张议和的道三，美浓内部意见不一致。光秀去尾长转达不出兵的理由。这样下去形同人质的归蝶恐怕会成为牺牲品，信长猛然回忆起信长曾说过在京都的将军斡旋下美浓纷争得以平息的事。光秀回去后向道三提出，请求将军家斡旋，但是道三一听说要花钱就面露难色。因此，在高政帮助下，光秀拜见美浓守护土岐赖艺，但是，憎恶道三的赖艺断然拒绝了他的请求。

织田与今川议和成功，但是三河的据点压制，今川的势力已经逼近到尾张的面前。信秀觉悟到自己命不久矣，把信长等人聚集到一起召开会议，商量织田家的未来。他说会把重要的据点末盛城和得力的家臣一起交给信长的弟弟信胜。失望的信长暴跳如雷。见此情景，归蝶去探望卧病在床的信秀，想打听信秀这次决定的真意。另一方面，在美浓，光秀迎娶了熙子，沉浸在周围人的祝福之中。

道三怒气冲冲地讨伐企图暗杀自己的赖艺。高政明言一旦开战他会站在“亲生父亲”赖艺那一边，还逼光秀在双方之间做出选择。光秀拜见道三，诉说此战是同胞相残，必将使国家灭亡。而道三表示并非真想打仗，是要驱逐赖艺，更是为彻底收服国众而演的一场戏。另一方面，高政等人聚集在鹭山城，推举赖艺为总大将，但是赖艺却因为害怕，早早就准备逃跑。

在与道三会面的地方，信长带来了大量的铁炮队。道三觉得信长率直而有先见之明，与自己年轻时相似，不禁大为喜欢。光秀见此情景安下心来。这时，太原雪斋率今川军再次进攻尾张。信长请求美浓派援军，道三当即允诺。但是，高政认为道三不经商议就擅自做出把美浓置于危险境地的重大决定，非常气愤。

道三循入佛门，高政终于继承家督之位，获得美浓的守护代之位。某天，道三的正妻之子孙四郎奉归蝶之命来拜访光秀。因为高政与信长为敌，众人都担心这会把国家引向错误的方向，希望设法令高政引退，所以孙四郎恳请光秀代表明智家打头阵。光秀去见高政，高政却让他不要跟着与归蝶会面的孙四郎搞小动作。而且高政要重新审视与信长的盟约，并暗示了自己和正与信长敌对的织田彦五郎的关系，这让光秀隐隐不安。

道三出兵讨伐高政。光安为明智家在这场把国家一分而二的战铮中该站在哪一方而苦恼。另一方面，光秀为避免开战，前往尾见拜见信长和归蝶。光秀请求织田支持道三却不参战，交换条件是给背弃与织田同盟的高政留一条命。然而，由于光秀没有帮助归蝶的弟弟孙四郎导致他死亡，所以归蝶无法消除对光秀的不信任感，冷淡地拒绝了他。

在尾张，安排道三逃往越前的计划被拒，归蝶愤愤不平。信长得知道三处于劣势后，信长坐立不安，决定引兵出战。光秀据守明智庄，决定与光安一道襄助道三。终于，战斗在长良川两岸展开。当一进一退的攻防战正在持续之时，高政亲率大军赶到，道三的军队渐露败相。

被高政军队追逐的光秀等人九死一生逃出美浓。根据归蝶的计划，伊吕波太夫出现在众人面前，引导他们到达邻国越前的领地。太夫谒见领主朝仓义景，商论他可否收留明智家。义景凝视着光秀，估量他的价值，总算勉强答应了。

道三死后过了两年，光秀在越前过着朴素的日子。他被朝仓义景唤来，义景命令他去探听将军义辉回京都的情况。在京都，他听到一个令人不安的传言，准备将尾张收入囊中的斋藤义龙一派打算刺杀信长。光秀借助松永久秀之力将阴谋扼杀于摇篮。义龙与曾经的朋友重逢，他提出二人再次联手将美浓发展成为一个富强的大国。

骏河的今川义元再次开始进攻尾张。过去的人质、如今长大成人了的松平元康担任先锋。光秀注意到这件事，为了能避免战争，他向归蝶和信长建议，与元康的生母於大及舅舅水野信元接触。

从今川阵营策反元康的工作以失败告终。信长回忆起父亲信秀的教诲，怀疑今川这次是否真如传说那样集结了两万大军，于是他亲往前线参战。他决定展开局部战斗，慢慢把士兵从义元自率的主力部队那里引离。另一方的元康逐渐厌烦了今川将三河军队当牛马一样驱使，拒绝参加迎击织田军的作战。在暴风雨中，人数减少的今川主力部队在桶狭间的山中无可奈何进退维谷。在那里，织田的军队发动了袭击。

信长打败今川义元的桶狭间之战已过去四年。在京都，三好长庆掌权，将军足利义辉完全成了傀儡。义辉已失去干劲儿像变了一个人似的。在藤孝等人企划下，光秀被叫到京都，陪义辉谈话。为了让将军恢复权力，光秀约定会说服如今势头正健的信长上洛。另一方面，驹和东庵围绕新药的研制发生争吵，从诊所冲了出去。在和伊吕波太夫造访大和时，驹遇到了正在布施穷人的僧侣觉庆。她很关心这个僧人。

光秀带着将军义辉的信前往信长处。但是，信长正陷于攻打美浓的苦战中，说话的空儿都没有。光秀转而拜托藤吉郎，却听他说，京都流传说三好长庆的儿子们计划刺杀义辉。光秀得知在背后穿针引线的人是松永久秀后，备受打击。很快，他去大和拜访松永，询问松永的真实意图。松永表示：“义辉没有当将军的器量，如此下去世道无法太平，我们不准备杀他，而是打算流放他。”

觉庆还俗，取名足利义昭，希望越前的大名朝仓能接纳，而义景的态度仍然未确定，他只能留在附近，进退维谷。另一方面，信长终于在漫长的与斋藤龙兴的战争中取得胜利，平定了美浓。光秀接到旧家臣传吾的信，带着母亲阿牧前往眷恋已久的美浓旅行。在岐阜城，信长告诉他，自己已不知还要为何而战了。对此，光秀回答：“如果您上洛，与将军一起重兴幕府，创立令武士骄傲的和平世界，大家都会高兴的。”然而，当信长问及对重要的将军候选人义昭的评价时，光秀却含糊其辞。回到越前，光秀发现，义昭正等着他。

义景决定侍奉义昭，与信长一同上洛。然而，他的言行反复无常，光秀与三渊等人摸不透他的真意，越不越不安。光秀看家臣与一族无法拧成一股绳，感到如此下去就算上洛也无法与三好家一战，于是，他拜访光秀，表示准备单独上洛。

义昭在美浓受到了盛大欢迎。但是，义昭对战争丝毫没有兴趣的样子让信长感到不安。另一方面，光秀上洛期间，为了打控三好一派的兵力和朝廷方面的意向，前向京都。他托驹去找对情报知之甚详的伊吕波太夫。伊吕波太夫说，三好与以今井宗久为首的堺市豪商关系牢固，其财力也越发强大。驹听到宗久的名字后，回忆起过去那个问她想不想做药丸生意的商人，便带光秀去了宗久那里。

足利义昭终于上洛。织田军乘势将周围的三好军肃清。论功行赏，光秀被吸纳进将军奉公众。围绕如何处分涉嫌参与暗杀前代将军义辉的松永，织田一方与三渊等奉公众意见产生分歧，但是，义昭表示要听从信长的意见。作为交换，他希望将政务托付给代代付侍将军的摄津晴门。于可以说是导致幕府腐败的祸首的摄津再度被启用让光秀与藤孝感到不安。

将军御座所遇袭，信长大怒，认为有必要在京都修建保护将军的城池，遂独断专行，开始建设二条城。因为这个一边要各地进奉材料一边紧急强行推进的工程，幕府的摄津也听到了不少反对信长的意见。某天，伊吕波太夫请来光秀，让他与因为幕府追逼而躲起来的近卫前久相见。前久提出忠告，说现在幕府净是些只想满足私欲的家伙，并且暗示幕府已经失去了保卫天皇的本分。光秀很在意将军之上的天皇的存在，便朝已经变得破破烂烂的御所走去。

孤独的义昭把驹当成谈话对象。二人都梦想着建立拯救弱小的悲田院，关系日渐加深。另一方面，光秀被信长叫到美浓，得知信长终于下决心要攻打越前的朝仓。但是，信长冷静地认识到仅凭织田军不能战胜朝仓。光秀建议，如果能取得天皇对战争是非的认定，获得大义名份，那么其他大名自然就会集中于织田麾下。不过，那将是一个大赌局。信长马上上洛，觐见正亲町天皇。

信长终于向越前发兵。他一路势如破竹直取敦贺。但是，在离朝仓义景所在的一乘谷还有一步之遥的金崎，浅井长政突然背叛信长，从他的背后攻击。在朝仓、浅井军夹击下，信长军陷入困境。在这种情况下，信长仍坚持进军，光秀极力游说信长，说织田信长现在不能死，应该逃走。于是，涉及数万军队的激烈的退却战开始了。

光秀死里逃生返回京都，与从美浓赶来的熙子和女儿们短暂相聚。为了补充因为战争而失去的铁炮，光秀与木下藤吉郎一起去了堺市。在那里，他与成为成功的药丸商的驹重逢。而且，他结识了与松永久秀争夺大和的筒井顺庆。在驹帮助下，光秀成功买到大量铁炮。信长得到铁炮后，决定再战，却在摄津之战中，陷入了与一向宗教徒和三好余党的苦战中。而朝仓、浅井联军又在背后逼进。信长又一次面临四面楚歌的危机。

被敌人包围的信长陷入四面楚河的境地。光秀为向朝仓提出议和，潜入义景在比睿山构筑的阵地。他和义景信赖的延历寺天台座主觉恕面谈，觉恕表示决不原谅从他们手中夺走领地和金钱的信长。这时，在尾张，信长的弟弟信兴被一向宗讨伐，事态万分紧急。信长准备舍弃京都，回到尾张。但是，光秀再次劝他不要让迄今为止的辛苦化为泡影。于是，信长考虑不通过将军，而是通过天皇与周围的敌人达成议和。

看到无比残烈的火攻比睿山后，摄津晴门向将军义昭进言说应该与信长断绝关系。而且，他要求将军参与大和的松永与筒井顺庆的内战，站在筒井一方，表明与以信长为后盾的松永对立的态度。光秀为了给女儿冶病造访东庵的诊所，听驹说义昭决定帮助筒井、离开信长。光秀认为应该避免可怕的代理战争的计划，于是他策划着让松永和筒井议和。

藤吉郎告诉光秀，信长觉得将军与幕府已无所谓，准备要强化与天皇、朝廷的关系。光秀听后心中不安。另一方面，摄津所统率的幕府内，为了削弱信长的力量，计划暗杀光秀。数日后，光秀应邀参加将军主持的茶会，被刺客袭击。光秀急忙奔向将军义昭所在之处。

在三条西实澄帮助下，光秀得以与天皇交谈。另一方面，义昭所率的幕府把信长推到前面当挡箭牌，准备镇压大和的松永。藤吉朗批评信长的暧昧立场，指出现在真正应该征讨的不是松永而是朝仓和浅井。趁着美浓的注意力在大和，人手不足之时，义昭大声地命令朝仓家诸人进攻美浓。

眼看就要上洛的武田信玄突然停止进军。义昭等不到信玄和朝仓的援军，陷入孤立，被藤吉郎率领的织田军抓住。待在二条城的幕臣三渊也被捕，与早早就投向信长一方的弟弟藤孝苦涩地重逢了。光秀从菊丸那里得知武田信玄已死，但武田家隐瞒了他的死讯。得到报告后，信长向夫发兵攻打失去后盾的朝仓和浅井，一口气灭了两家。终于站上权力顶峰的信长，向朝廷提出一个突兀的愿望。

身处坂本城的三渊，被信长命令切腹自尽。战争仍然在继续，光秀在与三好一党和一向一揆的联军作战时取得胜利。这时，从美浓来的斋藤利三背弃主君稻叶一铁，来到光秀处，希望能做他的家臣。围绕利三的处置问题，光秀被信长叫来。光秀称，不重视家臣性命的主君无法治理好国家。信长以利三的性命为交换条件，让光秀平定敌对势力重多的丹波。

信长屡战屡胜，被朝廷那里授予作为武士所能得到的最高的官位。但是，他那连天皇都轻视的态度，让三条西实澄感到非常危险。在与本能寺的战斗中，光秀疲惫不堪，而信长却单方面向他反复提出无理要求。光秀因高烧病倒了。搬到京都的馆舍中的光秀之妻熙子拼命地祈祷丈夫能康复。

松永久秀突然从攻打大坂本愿寺的最前线逃跑，给织田一方带来很大冲击。在伊吕波太夫引导下，光秀与松永会面，问他为何突然背叛。原来，松永不能原谅将大和守护之位交给筒井顺庆的信长那种看重家世的态度，他声言会投向将大和交给自己的本愿寺。

从大坂本愿寺到丹波，光秀陷入无止尽的战争。被放逐的将军义昭不断给诸国的大名写信要求他们打倒信长复兴幕府，事态变得更加混乱。光秀盘问来访的秀吉，自己被秘密调查，持有下落不明的名茶器“平蜘蛛”的事也被人报告给信长，这是否将自己视为叛徒。

担任攻打毛利家的副将的荒木重村却向信长树起了反旗。就在光秀拼命游说之时，他忽然悟到，这场完全看不到尽头的战争，与作为武士栋梁的将军恢复权力息息相关。他前往义昭被放逐的鞆之浦。在那里，他看到以垂钓度日的将军义昭。光秀催促他一起回京都，义昭却告诉光秀，如果那是光秀一个人的京都，他就考虑回。

信长准备强行让不听自己的话的正亲町天皇退位。光秀被任命此事的负责人，他每天晚上都被同一个不可思议的梦所困扰，梦中的他砍倒了一棵能直通月亮的巨树。归蝶为了治病而来到京都，光秀问她，如果是斋藤道三此时会怎么做。归蝶口中的答案令他意外。

信长终于要开始对毛利发动总攻，并准备亲自出征。战前，信长下令要求光秀诛杀足利义昭，已解决毛利长期以来开战所拥有的大义名分，光秀据理力争，反对如此的做法，但信长杀意已决，甚至说出了将来要让天皇也对其拜服的言语。终于光秀下定了决心，准备从信长的手中夺取天下，来实现他心中所期望的那个盛世。