Superman og Lois Lane deltager i Loises mors begravelse i Smallville sammen med deres tvillinge teenagesønner Jonathan og Jordan, hvor de genforenes med gamle venner og naboer. Tvillingerne overlever en ulykke på mystisk vis, og det viser sig, at Jordan har arvet superkræfter efter sin far, mens Jonathan er mere atletisk. Samtidig står Superman og General Lane over for en mystisk fjende, der saboterer atomkraftværker, og som de identificerer som "Captain Luthor". Edge EnerCorps direktør, Morgan Edge, mistænkes for at have uhyggelige planer for Smallville, og Clark og Lois beslutter at flytte ind på Kent-gården for at give Jordan privatliv til at udforske sine kræfter.

Efter at have lært, at Jordan har arvet superkræfter, tager Clark ham med til Fortress of Solitude for at lære mere om Krypton. Imens bliver Jonathan mobbet af Sean og hans fodboldhold på skolen, mens Lois spørger Edge om hans planer for Smallville på et byrådsmøde. Clark bliver skuffet, da tests afslører, at Jordans kræfter er meget begrænsede. Kaptajn Luthor fortsætter sin jagt på Kryptonite og planlægger at bygge et nyt skib og rustning. Lois forlader Daily Planet og slutter sig til Smallville Gazette efter en konfrontation med Edge. Et tilbageblik afslører, at kaptajn Luthor er den sidste overlevende fra en militærenhed, der er blevet udslettet af en ond Superman.

Jordan trækker sig fra mobning ved at slutte sig til holdet og vinde respekt fra træneren og holdkammeraterne. Clark er bekymret for at afsløre hans kræfter, men Jonathan overtaler ham. Sarah slår op med Sean og forlader cheerleading-holdet efter et skænderi med sin mor. Lois taler med Sharon Powell om Morgan Edges tidligere forretninger, som involverede hendes søn Derek. Subjekt-11 angriber Lois, men Superman redder dem. Senere forsøger Subjekt-11 at forlade byen, men Morgan og hans assistent Leslie Larr tager sagen i egne hænder og eliminerer ham.

General Lane beder Clark eskortere Thaddeus Killgrave, der skal overføres fra Metropolis Penitentiary, da Superman er fraværende. Men Clark nægter og Lane advarer tvillingerne om at undgå at distrahere deres far fra hans rolle som Superman. Imidlertid beder Lois Clark om at deltage i et bymøde for at modsætte sig Edges forslag om at genåbne Shuster-minerne. Mens Superman leder efter Killgrave, der er flygtet fra Intergang, vinder Edge mineafstemningen. Samtidig begynder Jonathan og Jordans fodboldholdskammerat, Tag Harris, at vibrere ukontrolleret på grund af en brækket arm, og tvillingerne forsøger uden held at hjælpe ham. Mens Superman kæmper mod Killgrave, hører han Jonathans nødsignal og får ekstra vilje til at besejre Killgrave og hjælpe sine sønner og Tag. Lane igangsætter en beredskabsplan kaldet Project 7734 efter at have set, at Clark prioriterer sin familie mere. I mellemtiden opdager Edge og Larr en forsyning af X-kryptonit i Shuster-minerne.

I Smallville nærmer høstfestivalen sig, og Jonathan udspiller sig efter at have slået op med Eliza. Clark mindes sin sidste festival, før han flyttede til Metropolis. Sharon besøger Smallville Gazette med sin søn Derek, der påstår at have været i koma og mistet sin hukommelse. Chrissy finder ud af, at Derek er skyld i en brand på Smallville Community Center på grund af hans kræfter som Tag. I mellemtiden prøver kaptajn Luthor at ødelægge Superman og Derek, men de overlever. Lana præsenterer en bænk til byen i minde om Martha. Efter en date beslutter Sarah og Jordan at forblive som venner.

Jordan ringer til Superman for hjælp og udvikler migræne og næsten aktiverer sit varmesyn. Han fortæller det ikke til Clark, men afslører det senere, da Metropolis-holdet tackler ham. Edge forfremmer Lana og Lois opdager X-kryptonit i hans mine. Superman finder Tag i Metropolis og beskytter ham mod DOD. Jordan kommer i slagsmål og Jonathan brækker sit håndled. Lana hjælper Lois med at undersøge Edge, og Clark tager Jordan til fæstningen, da han går i chok.

Jordans superhøring er begyndt at udvikle sig og forårsager hovedpine, hvilket tvinger ham til at blive hjemme. I mellemtiden skal Lana vælge fem kandidater til Edges "Lederskabsprogram", der involverer hendes gamle veninde Emily Phan. Hun antager, at disse kandidater vil være i "Edge's X-Kryptonite Army". Lois arrangerer et møde mellem Marcus og Superman for at få førstnævnte til at afsløre sin sande identitet, men på mødet angriber Marcus Superman ved hjælp af røde soludbrud og en speciel hammer. Jordan hører, at hans far er i problemer, og tvillingerne redder ham ved at slå Marcus med en lastbil. DOD tilbageholder Marcus, hvis rigtige navn er afsløret som John Henry Irons. I flashbacks var Irons gift med Lois og havde en datter, Natalie. Superman og flere andre med kryptoniske evner angreb Metropolis og dræbte Lois.

Irons bliver afhørt af DOD, men vil kun tale med Lois. Sammen udforsker hun og Jonathan Irons' RV, hvor de finder billeder af ham, Jords Superman og Natalie. Sarah får hjælp af Jordan til en sangkonkurrence, efter Kyle forlader hende. Løjtnant Rosetti prøver at kidnappe Irons, men bliver dræbt af ham. Sam afslører Project 7734, en afdeling der har udviklet våben mod Superman. Irons bliver løsladt og kører væk, mens Lois undskylder over for Jonathan og afslører sin abort for ham.

Edge indser, at Lana har fodret Lois intel, efter at sidstnævnte konfronterer ham med at sætte kryptoniske bevidstheder ind i folk med hjælp fra Dabney Donovan. Jordan er inficeret af Kryptonit-gassen, som hans far indånder, og bliver ført til Fortress of Solitude, så Jor-Els AI kan hjælpe med at helbrede ham. Dette tvinger ham til at gå glip af Sarahs talentshow, hvilket forårsager en splid mellem de to. I mellemtiden aktiverer Edge sine Subjekts, inklusive Emily, og får dem til at angribe Kent-gården. Jonathan og Sam bekæmper dem med Project 7734-våben, før Kyle ankommer, og afslører sig selv som en af ​​Edges Subjekts. Superman vender tilbage til gården og driver angriberne væk. Kyle vender hjem og fortæller Lana, at han havde blackout og ikke husker, hvad der skete. Clark og Lois indser, at grunden til, at Edge bliver i Smallville, er, at kun lokalbefolkningen kan blive subjekter uden fejl, da de har været udsat for X-Kryptonitten i jorden i en lang periode.

Edge afslører sig selv som Tal-Rho, Kal-Els halvbror og forsøger at genoplive Krypton ved hjælp af "udryderen", en enhed skabt af deres mor. Superman og DOD bruger "udryderen" til at ændre processen på Edge's mål og befrier Lana fra Tal-Rho's indflydelse. Sarah ser kryptonianeren inde i Kyle, og Superman driver "udryderen" med et soludbrud. Men Superman besvimer og er nu drænet for sine kræfter. Edge og Larr forbereder deres næste træk et andet sted.

Superman oplever flashbacks fra sit liv før og efter mødet med Lois, herunder opdagelse af hans kryptoniske arv, starte sin karriere på The Daily Planet og kæmpe mod Atom Man, og første møde med Lois, deres ægteskab og fødslen af ​​tvillingesønnerne. Igennem disse flashbacks ser han billeder af en spøgelsesfigur i sort, som han til sidst udleder at er Tal-Rho. Superman vågner op fra sin drøm for at opdage, at Tal-Rho havde fulgt ham til ensomhedens fæstning og udforsket hans minder ved hjælp af kryptonisk teknologi opfundet af Ter-Loc, hvilket afslørede Supermans menneskelige familie. Tal-Rho kræver Supermans troskab, men får afslag. En svækket Superman er ude af stand til at forhindre Tal-Rho i at ødelægge krystallen, der huser kopien af ​​Jor-Els bevidsthed og tage af sted til Kent-gården og true sin familie. På Kent-gården ankommer Superman lige i tide til at redde sin familie og sværger troskab til Tal-Rho til gengæld for deres sikkerhed.

Irons vil bekæmpe Superman med en rød solraket, som han havde designet. Lois afslører Clark's hemmelighed for Irons, mens Jordan finder sin far under Zods kontrol. Irons opdager Zods overtagelse af Clark og hjælper ham med at bekæmpe det. Tal-Rho undslipper med "udryderen", men bliver fanget, mens DOD leder efter Leslie Larr.

Larr forsøger at angribe DOD-anlægget, der huser Tal-Rho, men bliver opsnappet og fanget af Superman og Irons. Med den sidste Kryptonian til fange, ønsker Sam at opløse Project 7734, men Superman er imod ideen og ønsker at bevare våbnene som et sikkerhedsskab. Lois kan ikke lide ideen, men er endelig enig på betingelse af, at DOD overdrager projektet til Irons. Sam vil begrave historien om, hvad der virkelig skete med Edge, og i første omgang er Lois enig, men efter at have set de strabadser, som Cushings og Lana står over for, griber borgmester Dean for at lyve om at have deres ryg, lækker den virkelige historie til Chrissy. I sit Kryptonitkammer husker Tal-Rho sin træning, og hvordan han engang var uenig i sin fars ultimative plan for at genoprette Krypton, hvilket ville resultere i hans egen død. Nu er han enig i planen og lader Eradicator overtage hans sind. Han bryder ud af sit kammer, undslipper DOD-anlægget og flyver ud i rummet for at brødføde solenergi.

Smallville-virksomheder kæmper, mens indbyggerne bliver vrede over DOD's tilstedeværelse i byen. Chrissy får et tilbud om at sælge Gazettemens Cushings planlægger at flytte ud af byen, efter Kyle har fået et jobtilbud i Bristol County. Sam forsøger at berolige beboerne på et rådhusmøde, men mislykkes, da han bliver tvunget til at undvige Sharon Powells spørgsmål om Dereks død efter at have fået at vide, at Tal-Rho har brudt Larr ud af DOD-anlægget. Superman og Irons konfronterer Tal-Rho og Larr i Metropolis, hvor Tal-Rho bruger sine nye kræfter til at skabe fire nye Subjekter ud af mængden og slipper dem løs i byen. Mens Superman og Irons er i stand til at pågribe Larr og de fire undersåtter, lykkes det Tal-Rho at flygte. I mellemtiden henter Sam tvillingerne og Sarah fra en fest for at bringe dem i sikkerhed. De bliver angrebet af Tal-Rho, som kidnapper Jordan og implanterer Zeta-Rhos bevidsthed i ham.

Jordan bliver kidnappet af Tal-Rho, som ønsker at bruge ham til at genoplive Krypton. Mens Superman og Irons kæmper mod Tal-Rhos Kryptons Defense Council, hjælper Lois med at overbevise en bevidstløs Jordan om sin styrke og udstøder Zeta-Rho. Irons afkræfter Tal-Rho med sin kinetiske hammer, og Superman afslører offentligt Edges oprindelse. Cushings beslutter sig for at blive i Smallville, og Lois køber halvdelen af ​​Gazette. Irons planlægger at forlade byen, men bliver genforenet med sin datter, Natalie, som kommer fra en anden planet. Superman begraver også sin fars krystal på Kent Farm.