從異世界突然出現的異形敵人“塞壬”。本應團結起來擊退外敵的人類，但由於理念的不同分裂成了兩個陣營。其中之一，被分配到碧藍航線新基地的拉菲和標槍，遇到了身披斗篷的神秘少女綾波。那是新戰爭的預兆。

擊退重櫻攻擊的碧藍航線基地。總算回到基地的標槍等人，無法忘記綾波的事情。就在這時，企業知道了正在航海中的妹妹大黃蜂她們受到了襲擊，不顧自己的傷勢準備去救援。

救企業與危難之間的“女僕”貝爾法斯特。她受女王伊麗莎白之令監視企業。另一方面，拉菲她們將正在為這場戰鬥而苦惱的標槍帶到了海邊。看到了穿着泳衣享受的少女們的企業，向貝爾法斯特說出了自己的心情

回到基地的重櫻艦隊的一行人，綾波和瑞鶴也再次回到她們的同伴身邊。其中，為了調查重櫻所持有的黑色的心智魔方，作為皇家的間諜潛入調查中的謝菲爾德和愛丁堡，在基地深部親眼目睹了赤城與塞壬的密談。

逃出重櫻基地的謝菲爾德與愛丁堡，與趁亂而來的明石一起躲在廢墟島上。企業和貝爾法斯特等碧藍航線組織的救援部隊也到達了，海域處於一觸即發的狀態。

碧藍航線司令部意識到赤色中軸和塞壬之間存在聯繫。在緊急分析的途中，黑色的心智魔方不知為何對企業產生了反應。另一方面、結伴前往大浴場的碧藍航線的少女們，貌似很在意獨角獸……

兩陣營之間爆發了大規模的戰鬥。白鷹和皇家聯合艦隊在暴風雨中，被迫在塞壬製造的黑暗界域作戰。在激烈的爭鬥中，企業再次與赤城和加賀激戰。

激烈的戰鬥後，企業和赤城下落不明。在持續搜尋的過程中，黑暗界域空間大亂，兩個陣營被強迫撤戰。綾波挺身而出保護重櫻，拉菲和標槍打算救她出來。另一方面，到目前為止一直靜觀事態的塞壬，正準備真正行動起來。

綾波作為俘虜被帶到了碧藍航線。拉菲和標槍成為了綾波的監視者。決定與拉菲和標槍兩人一起圍繞基地遊走的綾波，被少女們溫柔地迎接。另一方面，企業還沒從戰鬥的打擊中恢復過來。

圍繞大蛇計劃的討論，重櫻內部的意見激烈對立。在夜櫻下加賀一個人回憶着赤城與天城的過去。另一方面，被神秘惡夢折磨的企業，在幻想中面對天城和類似於自己的神秘存在對峙着。

終於現身的塞壬的超巨大艦船·大蛇。在甲板上加賀竟然遇到了赤城。為了阻止塞壬而前進的企業一行人碧藍航線，前往營救加賀的赤色中軸，以及為了幫助大家而超越陣營行動的人們。各自的想法交錯着，最後的決戰開始。