正當學園都市的暑假結束新學期開始時，在某起事件中受傷的學園都市第一名的「超能力者（Level 5）」．一方通行如今仍在醫院療養。在他身邊無時無刻都能看見為照顧他而跟在他身邊打轉的最後之作的身影。被一方通行救了一命的最後之作對於一方通行的康復感到非常開心，於是策劃舉辦了「拆除繃帶的紀念派對」，並且動員了「妹妹們」進行準備。在某個和平的午後，數名全副武裝的「警備員」造訪醫院。據聞是位於第四學區的大氣連續介質力學研究設施，其開發中的實驗機器被人給偷走，而那正是用針對一方通行而開發的秘密兵器。當然，犯人的目標自然就是一方通行本人。犯人在不久後發動了襲擊，並在醫院內引發了大騷動…

夜晚，潛入學園都市的少女正被「警備員」追趕著。擁有操縱生物屍體之能力的這名逃亡者，不知為何侵入了一方通行所在的病房。經過一番激戰後，少女被「警備員」逮捕。她在最後留下的是一張最後之作的照片。一方通行在看見那張照片後，為了調查事情的內幕，要求「警備員」交出被他們拘禁的少女。然而「警備員」卻拒絕了他的要求，並且掏出了槍指向滿心不解的一方通行。「警備員」們的攻擊異常的執著，隨著攻勢逐漸猛烈，他們在最後終於投入了新型的機動兵器。而那台機動兵器內其實隱藏著某一個秘密。當晚，逃亡的少女再次造訪一方通行的病房。

出現在一方通行面前的少女名叫埃斯特．羅森塔爾。知曉盤據於「警備員」的黑暗深處中的組織「DA」正在計畫某種陰謀的她，將一切事情的開端全是她將自己的技術帶進學園都市造成的事、最後之作已經成為他們的目標的事，以及只有她自己一個人實在無能對抗他們的事全告訴了一方通行，並向他請求協助。一方通行跟著她來到「DA」的基地後，與前一晚交手過的機動兵器「棺材」的完成體「窮奇」展開了對峙。操縱「窮奇」的菱形利用向量操作的弱點逃跑，兩人因此失去了線索。然而之後，兩人從為人皮驗屍的青蛙臉醫師手中拿到了某樣東西，於是埃斯特決定前往陳屍間…

埃斯特為了讓被施展死靈術的人皮遺體回歸正常的狀態而著手進行處理，然而卻在過程中遇見了前來陳屍間準備將遺體處分掉的「DA」隊員。而且在埃斯特的處理下，寄宿在遺體身上的模擬魂魄．禍斗動了起來，使得現場陷入一片混亂。DA 的其中一位隊員趁著一方通行的傷口裂開時逃離現場，並在路上抓住碰巧路過的御坂10046號當作人質展開逃亡。倒下的一方通行再度回到了手術室，而埃斯特則和禍斗一起動身追查「DA」的下落。另一方面，身為「DA」的贊助者之一的統括理事會成員亡本判斷「DA」的行動開始逐漸失控，決定派人將他們抹殺。而菱形為了自己的研究需要，也決定要將被「DA」綁架的人質弄到手。

「警備員」根據突然獲得的情報逐一對「DA」的據點展開攻堅。儘管擁有最新型的裝備，但在人數方面仍舊不敵警備員，於是 DA 決定向菱形求助。如今失去了埃斯特，奪取最後之作的計畫又以失敗告終，那麼如果能將綁架的人質帶來或許就能想點辦法。聽信了菱形的這番話的 DA 為了將御坂10046號送到他身邊，動用了多腳兵器「狼蛛」加以應戰。警備員面對其壓倒性的火力接二連三地遭到殲滅。然而，這時亡本派出的刺客「食屍部隊」卻突然現身，並輕鬆地擊敗了狼蛛。然後，她們為了捉拿下一個目標，對拯救了御坂10046號的黃泉川展開了襲擊 ――！

因為其兇惡程度而一直遭到封印、由四名能力者所組成的暗部組織「食屍部隊」，為了將「DA」抹殺而被派遣展開行動的她們，如今將獠牙轉向了她們所憎恨的萬惡之源．身為「老師」的黃泉川以及身為「優等生」的埃斯特。能自由自在操縱紙張、將紙張組合成布偶戰鬥的奈留、操縱液體比重的藥丸、操縱摩擦係數的清清，以及構想作戰並指揮成員展開機動性聯合攻擊的隊長，面對這群棘手的食屍部隊，埃斯特及禍斗在必須同時保護昏迷的黃泉川的狀況下實在難以招架。儘管禍斗利用其異於常人的臂力、埃斯特則利用死靈術進行輔助，試圖阻擋她們的攻勢，但她們甚至無法擋下奈留一個人的進攻。正當埃斯特看著奈留以嬉戲玩樂般的態度攻擊著禍斗，內心充滿絕望之際，有如要挺身而出守護她們兩人般，一方通行出現了！！

在「警備員」、「DA」及「食屍部隊」所有人都已經倒下的一片慘狀中，埃斯特看出了一方通行在戰鬥中拯救他人的力量，並希望能認他為師父。儘管一方通行滿臉不願意，但埃斯特還是不斷地拜託著他。在這個時候，三架「棺材」――「窮奇」、「渾沌」、「饕餮」突然現身了。派出這三架棺材的不是菱形，而是菱形的妹妹蛭魅。她的目的正是捕捉御坂10046號。藏在兵器內的，是過去曾經因為失控而毀掉整個城市的「編號惡靈」，絕對不能就這樣放任它們不管。正當一方通行動身追趕捉走了御坂10046號的「棺材」時，埃斯特為了導正過去的自己所犯下的錯誤，決定以自己的方法展開行動以組止菱形 ――

為了追求超越「超能力（Level 5）」的「絕對能力（Level 6）」之無與倫比的強大力量，菱形不斷地反覆進行著實驗與研究。而妹妹蛭魅也以被驗者的身分支持著哥哥的夢想。他們兩人有一天與「死靈術師」埃斯特相遇了。自己擁有的死靈術的能力究竟是為何而生？一直抱持著這個煩惱的埃斯特即使受邀來到學園都市也依舊找不到答案。而蛭魅與她做了一項約定：要是自己發生了什麼萬一的話，請埃斯特一定要成為她的力量。知道自己已經沒有多少時間的蛭魅，為了讓自己成為哥哥的力量做出了某項決定。然後，受到蛭魅做出的那項決定的影響，埃斯特和菱形做出了某個「選擇」，然而這竟招致了悲劇的到來…

不論如何都希望拯救蛭魅，然而正是因為這個念頭才會導致她鑄下大錯，埃斯特如今終於下定決心要導正自己過去犯下的錯誤。在回收御坂10046號、並完全拷貝10031次的死亡記憶之後，菱形獲得了邁向「絕對能力（Level 6）」的關鍵「公式」。一方通行躲避著三架「棺材」的攻擊，並抵達了菱形研究所的所在地。儘管他救出了御坂10046號，然而這時「公式」卻早已完成了。菱形為了將公式安裝至計畫核心的蛭魅體內，派出了剩餘的「窮奇」與「饕餮」對付一方通行。面對因為安裝了「公式」使能力獲得大幅度提升的兩架機體的聯合攻擊，一方通行被阻卻了去路。而另一方面，埃斯特沿著另一條路線來到了菱形跟蛭魅的面前 ――！

為創造出羅森塔爾家四百年來的宿願「完美的魔像」，在背後教唆檮杌的「惡魔」，正是羅森塔爾家第四代的當家伊薩克。他將自己的靈魂轉錄至檮杌之中，化身為蛭魅並操縱菱形幹比古，最後獲得了「神」的肉體。在得知從御坂10046號體內抽出的10031次的死亡記憶是達成這項目的的關鍵，一方通行感到無比憤怒。然而不管用什麼方式攻擊魔像它都會持續再生，如今魔像正逐漸成長為完美的「神」。面對眼前的慘狀，埃斯特不但沒能拯救任何人，在得知一切的罪魁禍首正是自己的家族後，她更是失去了重新站起來的力量。在這個時候，一方通行向埃斯特提出了質問，「妳到底想用自己的雙手拯救什麼？」…

隨著吞食人類並使身體不斷膨脹，「完美的魔像」正逐漸進化為完全體。但是，如果利用舜帝之劍刺穿靈符、對「檮杌」的模擬魂魄加以干涉或許就能夠阻止它。埃斯特等人為了找尋靈符所在的本體，也就是伊薩克的所在之處，在魔像的體內前進著。一方通行趁著遭伊薩克吞食的人們的意念開始侵蝕伊薩克的意識的空檔，運用了極大的力量，成功為一行人開闢出通往伊薩克本體的捷徑。埃斯特為了守護重要的約定；禍斗為了守護主人；菱形幹比古為了奪回蛭魅；御坂10046號則是為了向玩弄記憶的伊薩克報復…每個人秉持著各自的立場及各自的目的，五個人終於來到了伊薩克的面前。然後，埃斯特手上的舜帝之劍貫穿了伊薩克…！！