Avril 2025. Tout en aidant son ami d'enfance Naru Arata, Ao Fukai prend accidentellement un bracelet passé en contrebande par Gazelle, Pippo et Han Juno, et un Scub Coral apparaît soudainement, ainsi qu'un G-Monster.

Le G-Monster continue son attaque sur Iwato Jima, et avec l'aide de Gazelle, Ao pilote un IFO transporté par la marine japonaise et l'utilise pour vaincre le G-Monster, ses cheveux changeant de couleur en turquoise dans la bataille, tout en équipe Pied Piper les pilotes regardent, réalisant que l'IFO est le tout premier modèle fabriqué.

Ao est traqué par les habitants d'Iwato Jima parce qu'ils croient toujours que lui et sa mère sont responsables des terribles accidents qui ont frappé l'île lorsqu'elle est apparue de nulle part.

Avec une volonté renouvelée de protéger Iwato Jima, Ao affronte le G-Monster avec un peu d'aide. Et dans la foulée, Ao commence à apprendre que le monde est plus complexe qu'il ne le pensait. Dans l'espoir de retrouver sa mère et d'en savoir plus sur sa naissance, Ao décide de rejoindre Génération Bleu.

Tout en s'adaptant à la vie sur Génération Bleu, Ao commence à ne pas savoir pourquoi il les a rejoints en premier lieu. Pendant ce temps, l'équipe Goldilocks est attaquée lors d'une opération.

L'équipe Pied Piper est envoyée pour aider l'équipe Goldilocks, mais à leur arrivée, ils découvrent que leur chef s'est sacrifié pour sauver ses compagnons. Après avoir récupéré les pilotes et leur IFO, ils reviennent pour affronter le Secret ennemi en laissant derrière eux un Ao épuisé. Après son réveil, Ao entend Chloé, l'un des pilotes de Goldilocks, parler de leur bataille avec le Secret et propose un plan pour le vaincre. Alors qu'Ao affronte le Secret, il est surveillé par un personnage énigmatique qui s'intéresse à lui.

L'inconnu, qui se fait appeler "Truth", envahit le siège de Génération Bleu à la recherche du Nirvash. Après avoir eu une confrontation avec lui, Ao est assommé et rêve que Truth s'approche de Naru et disparaisse avec elle. Après s'être réveillé, Ao est informé que Truth était bien à Iwato Jima et a emmené Naru.

Un secret apparaît dans la République d'Arabie Faisal, mais au nom de ses intérêts, le gouvernement des États-Unis exerce sa pression sur Génération Bleu pour qu'il ne l'engage pas. La camarade d'Ao Fleur Blanc lui révèle la raison pour laquelle elle déteste son père, le président de Génération Bleu Christophe Blanc. Ao parvient à lui remonter le moral et tous deux reviennent avec un esprit renouvelé au combat lorsqu'ils sont enfin autorisés à affronter l'ennemi.

Le gouvernement japonais mène une expérience sur la baie de Tokyo en essayant de créer son propre corail végétal. Cependant, un secret apparaît et commence à faire des ravages. L'équipe Pied Piper est envoyée dans la région, mais quand Ao est informé que la protection de la ville contre le secret n'est pas leur priorité absolue, il part contre l'ordre de l'engager.

Un Scub Burst apparaît à Phoenix, en Arizona et tandis que l'équipe Pied Piper est en attente d'une autorisation officielle d'intervenir, Ao et Ivica prennent les devants pour évaluer la situation. À leur arrivée, Ao rencontre à nouveau Truth, tenant un groupe de survivants en otage tandis que l'armée américaine propose une approche différente pour affronter le secret de l'ennemi aux conséquences désastreuses.

L'équipe Pied Piper revient d'une mission en Australie, ignorant qu'ils avaient apporté avec eux une substance semblable à du sable qui fait que les enfants pilotes ont de fortes hallucinations. Pendant ce temps, Gazelle et ses amis enquêtent sur le passé de la collègue pilote d'Ao, Elena Peoples, juste pour découvrir qu'elle est encore plus mystérieuse qu'ils ne l'imaginaient auparavant.

L'équipe Pied Piper se rend dans une station spatiale de génération bleue pour déposer le quartz collecté. Là-bas, un Secret attaque un Scub Coral qui s'est matérialisé en orbite basse, et Pied Piper intervient.

A bord du Gekko, Ao découvre que l'Eureka devant lui est une incarnation passée d'elle, depuis qu'elle était encore enceinte. Bientôt, le navire est encerclé par les forces armées japonaises et d'Okinawa, voulant prendre possession à la fois du passé Eureka et de son Nirvash.

Malgré l'intervention de Truth, Ao parvient à ramener Eureka à son bon moment, mais apprend d'elle que le bébé qu'elle porte n'est pas un garçon, mais une fille.

Plusieurs pays se joignent à l'opération spéciale de Génération Bleu pour attirer tous les secrets apparus dans le monde entier vers une zone déserte de l'Arctique et les détruire. Le plan se déroule bien jusqu'à ce que Truth interfère et Ao prenne l'initiative de s'assurer que l'opération se termine sans faire de victimes civiles.

Ao confirme que les membres de l'équipe Goldilocks quittent la vie ordinaire comme s'ils n'avaient jamais été réunis. Cependant, l'opinion publique commence à se retourner contre Génération Bleu et lors d'une opération au milieu de l'océan, le Quartz Gun se met en mouvement tout seul.

Pour protéger ses camarades, Ao se rend, ainsi que le Nirvash et le Quartz Gun, à l'armée américaine. Alors que le monde entier s'interroge sur les agissements de Génération Bleu, Fleur et Elena décident de lancer une attaque contre le transporteur où Ao est détenu pour le ramener.

Furieux d'apprendre qu'il est en fait un Secret qui a perdu la mémoire, Truth détruit la station spatiale de Génération Bleu parmi des milliers de satellites à travers le monde.

Après avoir appris qu'Elena et les membres de l'équipe Harlequin ont changé de camp pour rejoindre les forces alliées, Ao et ses amis parviennent à s'échapper en emportant le Quartz Gun avec eux.

L'équipe Pied Piper, le gouvernement japonais et les Secrets unissent leurs forces pour empêcher les forces alliées de s'emparer du quartz de Scub Corals.

Truth attaque Ao qui est sauvé par Naru lorsqu'il le téléporte lui et le Nirvash à ses côtés à Okinawa.

Truth et Ao se battent pour le Quartz Gun jusqu'à ce qu'il tire à nouveau, effaçant Truth et convertissant le Nirvash d'Ao en "Nirvash Neo".

Après avoir eu une brève rencontre avec l'Eureka en phase de suppression, Renton s'installe avec Ao à Iwato-Jima. Il remercie Toshio d'avoir pris soin de sa famille, puis décide d'utiliser le Quartz Gun pour détruire le Scub Coral original à sa chronologie et l'empêcher de se répandre dans toutes les dimensions.