Eines Tages wird das durchschnittliche Leben des High-School-Schülers Kaname Sudo durch die Ankunft einer E-Mail-Einladung zum "Darwin's Game" unterbrochen. Ohne nachzudenken öffnet er die App und wird so zum Spieler im Spiel. Gerade als Kaname zu ahnen beginnt, dass mehr an der zwielichtigen App dran ist, als man denkt, beginnt plötzlich sein erster Kampf, bei dem sich ein mysteriöser Mann in einem Panda-Anzug mit einem Schlachtermesser auf ihn stürzt. Wird Kaname seinen ersten, verzweifelten Kampf gegen einen blutrünstigen Mörder überleben?

Kaname besiegt Banda, den Jäger-Neuling, und behauptet sogar einen Sieg über Shuka "Die unbesiegte Königin". Nachdem Shuka ihm die Spielregeln erklärt hat, vereinbaren sie, ihre Kräfte in ihren zukünftigen Kämpfen zu vereinen. Gemeinsam erkunden sie Shibuya und erkunden die Schlachtfelder, um sich auf das bevorstehende Ereignis im Spiel vorzubereiten.

Die Schatzsuche beginnt. Die Regeln des Spiels sind einfach: Finden Sie die Ringe, die in der Stadt Shibuya versteckt sind. Kaname wird in ein Hotel teleportiert und versucht, von dessen Gelände zu fliehen, um nach Shuka zu suchen, aber er wird von einem kampfhungrigen Spieler verfolgt und ist darin gefangen. Als das Gebäude abgeriegelt wird, trifft er auf ein junges Mädchen, das sich Rein nennt.

Kaname und Rein entdecken, dass der Florist jede ihrer Bewegungen mit den Überwachungskameras des Gebäudes beobachtet. Sie schließen sich zusammen, um seine Pläne zu untergraben, indem sie die Kameras zerstören, während sie seinen Handlangern ausweichen. Da sie den Gefolgsleuten nicht entkommen können, entscheiden sie sich für eine verzweifelte Strategie, die ihnen nur eine zwanzig prozentige Überlebenschance lässt!

It becomes clear to Kaname that in order to win the Treasure Hunt Game, he must defeat the vicious Eighth Clan. To do this, he forms a temporary clan with Rein, Ryuji, and Hiiragi. While they develop a strategy to beat the Eighth Clan, Kaname receives a plea for help from Shuka.

Kaname and Ryuji arrive at the origin point of Shuka’s message. Not hesitating for an instant, Kaname dives in to save Shuka, who he finds unconscious. As Kaname tries to figure out how this happened, Ryuji encounters a young girl named Sui at the entrance to the underpass. When he gives chase, Sui retaliates with her sigil.

Kaname and company engage in a battle with Wang, the leader of the Eighth Clan. Ryuji is prepared to die, but Kaname arrives just in the nick of time to save him. He uses a bluff in an attempt to defeat Wang. Who will be the winner of the Treasure Hunt Game?

One month has passed since the conclusion of the Treasure Hunt Game. Kaname has formed his own clan and is undergoing training at Danjo Boxing Club. Danjo, who is the leader of the boxing club, challenges Kaname to a no-holds-barred Vale Tudo style match to gauge Kaname’s training progress and to decide if he is a worthy partner to form an alliance. Kaname stands his ground and unflinchingly battles Danjo, who is one of the top fighters in Darwin’s Game. Just as the battle is about to reach its climax, they are interrupted by the sudden appearance of an unexpected figure.

After being beaten by Kaname in the Treasure Hunt Game, Wang tries to get revenge by kidnapping Shinozuka, Kaname’s friend, and cutting off his fingers. While Kaname is consumed by guilt for dragging his friend into the D-Game, Rein returns with details on Wang’s hideout and the Eighth Clan’s combat skills. The Sunset Ravens team up with Inukai from Danjo Boxing Club, which they have formed an alliance with, and head to the warehouse where Wang and his followers are hiding.

Kaname challenges Wang to a clan battle to settle things once and for all. What is the fate of the battle between Kaname and Wang, as well as the Sunset Ravens and the Eighth Clan?