Vampyrerne forsøger at planlægge en overdådig blodfest for at hædre deres gamle mester, som er på besøg fra det gamle land.

Vampyrerne bliver viklet ind i Staten Islands lokalpolitik som deres første skridt i retning af verdensherredømme.

Den skrøbelige våbenhvile mellem vampyrerne og Staten Islands varulve kommer på en prøve, og Colin Robinson indleder en romance med en ny kollega.

Vampyrerne begiver sig ind på Manhattan for at indgå en alliance med en gammel ven, som nu er konge over vampyrerne på Manhattan.

Da Lazlo tager form som en flagermus, fanges han af Staten Islands dyreværn og må reddes, samtidig med at Nadja ikke længere kan holde sig fra at genoptage forbindelsen med sin fængslede elsker, Gregor.

Vampyrerne må forsvare sig, da en international vampyrdomstol samles for at dømme dem for deres overtrædelser.

Nadja træner Jenna, så hun er klar til sit første offer, og Nandor søger om amerikansk statsborgerskab.

Spændingerne stiger, da vampyrerne skal stå for afholdelsen af det halvårlige vampyrorgie.

Nandor besøger en af sine levende efterkommere, og en elsker fra Nadjas fortid dukker op igen.