父親の事故死により莫大な遺産を相続した少年・才賀勝。そんな勝と偶然出会った青年・加藤鳴海は、勝に手を差し伸べることを決意する。しかし、勝を追ってきたのは高い戦闘能力を持つ人形使い達であった。鳴海の応戦も虚しく窮地に陥いる二人。勝が助けを求めて叫び声を上げた時、彼らの前に銀髪の美女・しろがねが姿を現す。

束の間の休息の後、またもや人形に襲われる鳴海たち。ピエロ型の懸糸傀儡・プルチネルラを操る殺し屋の阿紫花英良が襲来する。しろがねは、懸糸傀儡・あるるかんを操り応戦するが、隠れていた阿紫花の仲間が勝に襲い掛かる。

善治から逃れるべく、そして泣き虫な自分から生まれ変わるべく、決意を新たにする勝。そんな中、自身を狙っていた阿紫花と再び遭遇するが、逃げ出すことなく、逆に自身の身方となるよう話をもちかける。一方、鳴海としろがねは善治の雇う人形使いに捕らえられてしまい、絶体絶命のピンチを迎える。

何度も訪れたピンチから勝を守った鳴海だったが、屋敷の爆発にのまれ、消息不明となる。勝は、大きな喪失感を覚えながらも、鳴海に教わった通り強く生きようと決意し、日常の学校生活へと戻っていく。一方、そんな勝を見守るため、しろがねは勝の通う小学校の隣にある高校に編入する。

軽井沢で消息を絶った鳴海が目を覚ましたのは、とある病院の一室。そこで鳴海は、女好きでキザな男・ギイと老婆のルシールに出会う。事故の衝撃で記憶喪失に陥った鳴海であったが、入院している子供とのふれあいの中、不思議なほど急速に癒えていく自身の傷に、違和感を覚える。

奇病・ゾナハ病の真実、そしてゾナハ病をばら撒く元凶・真夜中のサーカスの存在を知った鳴海。子供たちの未来を奪う自動人形を倒すべく、鳴海は人形破壊者=しろがねとなることを決意する。一方、仲町サーカスとともに行動する勝としろがねは、謎の女性・ヴィルマと遭遇する。

新たな仲間・ナイフ使いのヴィルマが加わった仲町サーカスは、集めた興行資金により、伊豆にてようやく公演の時を迎える。いよいよ公演が始まるというそのとき、太平洋上空では鳴海、ギイ、ルシールが真夜中のサーカスの痕跡を求めて、上海行きの飛行機に搭乗していた。しかし、機内には自動人形も乗り込んでおり、激しい交戦状態に陥ってしまう。

自動人形との戦いで傷つき海に落ちたギイは、仲町サーカスの面々に助けられる。驚くべきことに、ギイはしろがねの懸糸傀儡の師匠だった。ギイとの出会いをきっかけにしろがねの心に触れた勝は、自身の出生の謎を知るべく一人、旅に出る。一方、中国へとたどり着いた鳴海とルシールは、手掛かりを追っていく内に鳴海の中国拳法の師匠である梁(リャン)と出会う。

梁(リャン)から語られる真実の過去。かつて、錬金術を志した青年・金(ジン)と銀(イン)の兄弟。彼らが出会い、そして互いに愛したフランシーヌという女性。3人の間で起きた想いの掛け違いにより、奇病・ゾナハ病はフランスのとある村に放たれたのだった。真実を知った鳴海たちの元に、最古の四人と称される自動人形の一体・パンタローネが姿を現す。

中国での出来事をきっかけに、真夜中のサーカスの居場所がついに発見される。場所はサハラ砂漠。真夜中のサーカスを殲滅するべく世界中からサハラ砂漠に集うしろがねたち。鳴海はそこで、身体の一部を機械化した・しろがね-Oたちを束ねるフェイスレス司令や、砂漠地帯で活躍するしろがね・ファティマらと出会う。

「真夜中のサーカス」テント内にて、メリーゴーランド・オルセン、アクロバットブラザーズに勝利した鳴海たち。次に現れたのは、どちらかがフランシーヌ人形の部屋に続いているという二つの扉。鳴海たちは二手に分かれて突破を図るが、扉の先で新たな敵が待ち受ける。

テントを進んだ先、ついに鳴海たちはフランシーヌ人形を視界に捉える。しかし、辿り着くには最古の四人を倒さなければならない。満身創痍の鳴海にコロンビーヌが襲い掛かった時、フランシーヌ人形の破壊という一点のみでつながっていたしろがね達が、心を一つにして鳴海を守るのであった。

激戦の中でひとつ、またひとつと消えゆく命。鳴海もまた生死の境を彷徨っていた。そんな鳴海を救うべく、命がけの手術に挑むロッケンフィールド。一方、フランシーヌ人形と瓜二つのアンジェリーナ人形によって動きを封じられていたアルレッキーノとパンタローネがついに自由を取り戻す。徐々に形勢が悪化していく中、仲間たちの体と想いを受け継いだ鳴海がついに目を覚ます。

自身の出生の謎を知るべく、一人仲町サーカスの元を離れる勝。訪れたのは、かつて母と暮らしたアパート。母の死をきっかけに才賀家に引き取られたことを思い出す勝だが、父・貞義の顔はどうしても思い出せない。さらに移動する中で祖父・正二との会話に思いをはせた勝は、自身が生まれ変わった始まりの場所、からくり屋敷へと向かう。

からくり屋敷で襲ってきた黒賀の里の人形使いに捕らえられた勝。気が付くと、目の前にいたのは亡くなったはずの優しき祖父・正二であった。しかし、正二は勝を父・貞義と称し、敵意を露わにする。勝は、生命の水を含んだ正二の血を無理やり飲まされ、正二の記憶を追体験することになる。時は天保。場所は長崎。正二は町医者として働いていた。

正二の記憶を旅する勝が見たもの。正二は、生命の水を飲み干し、アンジェリーナと共に生きることを決意する。しろがねの力になるべく、懸糸傀儡の研究に励む正二。そして正二に寄りそうアンジェリーナ。ある日、正二が作った懸糸傀儡を世界中のしろがねにもたらすため、ルシールの命を受けたディーン・メーストルという男がフランスから訪ねてくる。

正二とアンジェリーナの子・エレオノールがこの世に生を受けた。エレオノールをきっかけに、少しずつ態度に変化を見せるギイとフランシーヌ人形。皆が幸せを感じていた。しかし、それも束の間、不気味な機械音とともに自動人形が黒賀村に襲来する。

記憶の旅から戻った勝は、自身が貞義ではないことを証明するため、黒賀の衆を掻い潜り屋敷から外へ走り出す。その際、勝を探して黒賀村を訪れたしろがねと偶然再会する。しかし、ギイたち追手から逃れる途中、またもや正二の記憶が頭を駆け巡る。記憶の中でエレオノールは、アンジェリーナの願いも虚しく生命の水を飲んでしまっていた。

自身の脳の情報を勝にダウンロードし、エレオノールと結ばれる。それが貞義の目的であった。正二の記憶の全てを知った勝は、様々な人の果たされぬ思いに涙する。それでもなお、勝を貞義だと決めつける正二やギイたち。ついにはギイが勝にメスを向ける。その瞬間、予期せぬことに、黒賀の衆のひとりが声を上げる。彼は、正二すら知りえない真実を話し出すのであった。

時を超え、姿を変え、自らの願いを叶えるために運命の糸を操っていた人物。それは、フェイスレスとして姿を現した白金であった。しろがねを攫い姿を消したフェイスレスは、巨大な銀色の女神を世界中に出現させる。そこからばら撒かれるゾナハ病。怒りと悲しみに体を震わせる勝は、ジャック・オー・ランターンに飛び乗り女神を追撃する。しかし、実体のない女神にはまるで通じない。ゾナハ病の蔓延を何としても食い止めるべく、勝はギイやリーゼと共にフェイスレスを追う。

ゾナハ病治療マシーン・ハリーを守るべく、研究所に到着した鳴海たち。トムを人質に取られたミンシアは、自動人形・ジョーンズと交戦状態に入る。ジョーンズの攻撃に翻弄されるミンシアだったが、死んでいった父やルシールたちのことを思い出し、奮起する。その頃、捕らわれの身であるしろがねは、自身をフランシーヌと呼び敬うコロンビーヌ、パンタローネ、アルレッキーノに煩わされていた。

戦いが続くゾナハ病研究所。ジョージは新型のしろがね-Oであるシュナージーと激突するが、まるで歯が立たない。そんなジョージに対し、フェイスレスの側についた理由を語るシュナージー。一方、阿紫花はサハラでの因縁があるパンタローネに戦いを挑む。攻撃の分析とフウの言葉をもとに勝機を見出すが、その上をいくパンタローネに次第に圧倒されていく。

ついにゾナハ病治療マシーン・ハリーのもとに辿り着いた鳴海とミンシア。しかし、バンハートたち研究者は二体の自動人形、ブロム・ブロム・ローとドリル・セプテンバーによって瀕死の状態となる。一刻も早く手当てをするため、二手に分かれて戦うが、ミンシアがブロム・ブロム・ローの凶刃に倒れてしまう。

しろがねはアルレッキーノの案内で最後の四人の部屋を巡るが、虚しさを覚える。そして、アルレッキーノに対し喜びについて説く。その頃、勝、リーゼ、グリュポンはフェイスレスの飛行船を追っていた。しかし、突然走った稲妻によって深い霧の中へと落ちてしまう。勝とリーゼが気が付くと、そこはフェイスレスの根城であるモン・サン・ミッシェルであった。さらに息つく暇もなく、リーゼと因縁のある猛獣使いのドクトル・ラーオが現れる。

コロンビーヌが勝を連れて入った場所。そこではOの本体が保存されていた。Oの秘密を知り、その身勝手さに怒りをあらわにする勝は、追ってきたOたちに立ち向かう。一方リーゼは逃げ込んだ先で、ドクトル・ラーオすら手懐けられない幻獣に遭遇する。死を意識するリーゼ。しかしその瞬間、勝の言葉が脳裏をよぎる。

勝はグリュポンから受け取ったあるるかんを操り、フェイスレスと最後の四人に迫る。だが多勢に無勢で、苦戦を強いられてしまう。そこへコロンビーヌとリーゼが加勢し、戦況は拮抗する。勝はエレオノールを救い出すため、フェイスレスに一対一の戦いを挑む。

フェイスレスの勝に自分の意識をダウンロードする作戦は、成功したかに見えた。だが、勝の頭の中では、自身とフェイスレス二人の意識が激しく争っていた。ロケットの発射時間が刻一刻と迫る中、勝はフェイスレスに再度挑む。一方、城の一角ではコロンビーヌとディアマンティーナが戦いを繰り広げる。

エレオノールは、フウの居城で鳴海たちと再会する。しかし、acc鳴海はエレオノールをフェイスレスの手下だと疑い、邪険に扱う。また、城に避難している人々からも同様に、冷たい視線を向けられてしまう。エレオノールは身の潔白を証明すべく、自分の記憶を皆に明かすことを決意する。

フェイスレスの野望を阻止するため、鳴海やエレオノール、仲町サーカスの面々はスペースシャトルの発射場へ向かうことを決断する。しかし、共に戦うことになって尚、鳴海はエレオノールを遠ざけている。そんな鳴海の本性を引き出すべく、ギイは鳴海に決闘を申し込む。一方、エレオノールを探す勝は手がかりを掴み、フウの居城を目指し始める。

ギイの決死の戦いにより、自動人形の大半は壊滅した。しかし、爆発から生き延びた残党は、鳴海たちの汽車を止めに向かう。難を逃れた勝も汽車を目指す。その頃汽車の中では、戦闘を控えた仲町・ヒロ・ノリが、今は亡き「母」の記憶を思い起こしていた。

仲町サーカスと再会した勝は、同じ列車に鳴海がいることを知る。しかし、すぐに会いたいと思う勝の前に、アルレッキーノとパンタローネが立ち塞がる。一方、エレオノールへの憎しみを抱き続けている鳴海だったが、その記憶は徐々に戻り始めている。

レディ・スパイダーと対峙した仲町・ノリ・ヒロ。だが敵の顔は、亡き母親に酷似しており動揺してしまう。仲町たちは敵に隙を作るため、自らの芸を次々と披露してゆくが、その度に攻撃を受け、身体はボロボロになってゆく。

パンタローネを倒したハーレクインは、鳴海たちの列車に迫る。早速戦おうとする鳴海をかばうため、エレオノールはあるるかんを手に、独りハーレクインに挑む。一方、勝もグラツィアーノと激しい空中戦を繰り広げる。

ようやく再会した勝と鳴海は、迫りくる自動人形たちを撃退した。勝は疲弊した鳴海の代わりに、スペースシャトルへ乗り込むことを宣言する。一方その頃、発射場近くの街角では、エレオノールがハーレクインに追い詰められていた。

宇宙ステーションに到着した勝は、あるるかんを操るフェイスレスと対決する。フェイスレスは勝に、エレオノールを鳴海に譲った理由をしつこく問いただす。二人の戦闘が白熱する中、ゾナハ病による人類滅亡のカウントダウンが始まる。