妖怪と人間が共に住む町、桜新町。桜祭りの中、突然怪しい稲光が光り、｢堕ちた｣金魚が暴れだす。町長ヒメ、秘書で鬼っ子の恭助、その妹桃華、言霊使いことは、サトリのアオ、そして真人間秋名が妖怪に立ち向かう。

事件の翌日、それぞれに普通の日常が戻ってきた。しかし妖怪を監視し、人間を守る組織・元老院が、秋名の元にやって来る。その頃ことはとヒメは組手を始めるのだが、奇妙な見物客が二人の組手を見つめていた。

｢鬼の力｣を制御できない桃華が怪我をしてしまう。時折あることなのだが、気にするなと受け流す秋名に対して、比泉の御役目を果たさないお前のせいだと、恭助は苛立ちをぶつけてしまう。

季節外れの真夏日にプールで羽目をはずす事務所の面々。七郷の開花が近いと焦るが束の間の休息だ。翌日ヒメのいとこの小姫がとなり町の町長に立候補すると報告にやってくるが、そこに巨大半妖トカゲが現れる。

半妖トカゲを操っていたのは現町長森野が連れてきた謎の男だった。謎の男は対妖力結界を使用、ヒメは力を失い、小姫は連れ去られてしまう。ヒメが妖怪!?封印された過去の記憶が蘇る。

東京タワーに設置された対妖結界装置を、ことはは言霊で列車砲を出し破壊する。秋名と恭助は次第に追い込まれるが、結界の呪縛から立ち直ったヒメが戻り、反撃を開始する!

小姫を救おうと反撃するヒメたちだが、謎の男はさらに再びトカゲを堕として、半妖にしてみせた。その情け容赦のない行いに、森野も反旗を翻すが、｢堕とす｣力を持つ謎の男の正体は・・・。

新たな仲間、ざくろを迎えたヒメたち。ざくろは早く町に馴染もうと、ラーメンの配達を手伝う。一方、墓参りに来た秋名のもとに円神が現れた。七郷の開花について円神を問い詰めるが、その代わりに秋名が見せられたものは・・・。

風邪を引いてしまったヒメ。大事をとり、部屋に寝かせ看病するアオ。所が、瑞樹たち3人娘が隣で騒ぎ始めた。構わないとヒメは言うが、静かにしてと何度も注意をするアオ。と、そこへ思いがけない訪問客が現れ・・・。

祭りの準備が進む通りを歩くヒメ。風邪の事後検診を受けに、じゅりの元を訪れる。と、恭助もなぜか花束を抱えやって来た。何やら町でお化け騒ぎが起きているらしい。妖怪ハンターの可能性もあると言われたヒメは・・・。

妖怪ハンターの正体は、子供の頃亡くなったじゅりの妹りらだった。りらは再会を喜ぶが、じゅりはどうしても喜べない。りらを半妖と決めつけ、攻撃する元老院やざくろ達だったが、ヒメだけがじゅりを責める。

りらを堕とそうとする円神を止めたのは間一髪駆けつけた秋名だった。円神はその秋名にも｢堕とす｣力があるのだと言い残して去っていく。ヒメは悪いのはじゅりの方だと謝るように説得、その言葉を聞いたりらは・・・。