Landon bekommt es mit der Angst zu tun, als sich sein Bruder Rafael während eines Beichtrituals plötzlich in einen Werwolf verwandelt. Alaric und Hope sind sofort zur Stelle, um den Teenager vor weiterem Unheil zu bewahren und an einen sicheren Ort zu bringen: die Salvatore School. Während in Rafael offenbar ein übernatürliches Wesen schlummert, scheint Landon völlig normal zu sein. Doch bei dem Versuch sein Gedächtnis zu löschen, macht Vampir MG eine unerwartete Entdeckung.

Hope macht sich auf die Suche nach Landon, der mit einem gefährlichen Dolch geflüchtet ist. Dafür verwendet sie verbotenerweise schwarze Magie und wird deshalb von Vertrauenslehrerin Emma zur Rede gestellt. Als sie Rafael von den Gräueltaten seines Bruders berichtet, unterstützt er sie bei ihrem Vorhaben. Währenddessen bereitet sich Lizzie auf das Football-Spiel gegen eine örtliche Highschool vor, das dazu dient, die Existenz übernatürlicher Wesen zu vertuschen.

Alaric möchte, dass seine Töchter harmonisch mit Hope zusammenarbeiten. Während Lizzie davon ganz und gar nicht begeistert ist, wendet sich ihre Schwester überraschend gegen sie. Dabei ahnen die Mädchen nicht, dass sie sich in großer Gefahr befinden. Rafael und Landon sind derweil auf sich allein gestellt und schmieden einen Plan, wie sie an etwas Geld kommen können. Rafaels übernatürliche Fähigkeiten sollen ihnen dabei helfen.

Die Mystic Falls Highschool meldet zwei Schülerinnen als vermisst. Um mehr über deren Verschwinden herauszufinden und die Existenz übernatürlicher Wesen zu vertuschen, schlägt Alaric einen Schüleraustausch vor, wofür er einige Freiwillige sucht. Lizzie, MG, Kaleb, Hope und Landon gehen der Sache auf den Grund und erleben dabei eine böse Überraschung. Rafael ist zurück an der Salvatore School. Er freundet sich mit Josie an, was nicht bei all seinen Mitschülern gut ankommt.

Alaric möchte einen Ehrenrat bestehend aus einem Werwolf, einem Vampir und einer Hexe gründen, der die Schülerschaft in wichtigen Belangen vertreten soll. Während Lizzie bereits siegessicher ihre Antrittsrede probt, bekommt sie unerwartete Konkurrenz. Landon muss sich derweil einigen Tests unterziehen, um herauszufinden, ob er übernatürliche Kräfte besitzt. Denn die Ergebnisse sollen über seinen Verbleib an der Salvatore School entscheiden

Der Ehrenrat hat beschlossen, dass Landon die Salvatore School umgehend verlassen muss. Rafael ist davon ganz und gar nicht begeistert und macht Hope für diese Entscheidung verantwortlich. Trotz allem benötigt er jedoch dringend ihre Hilfe. Lizzie und Josie stecken derweil mitten in den Vorbereitungen für ihren 16. Geburtstag, der mit einer großen Party gefeiert werden soll. Doch dann taucht plötzlich ihre totgeglaubte Mutter in der Schule auf …

Ausgerechnet zum alljährlichen Gedenktag treibt ein fieser Nekromant sein Unwesen an der Salvatore School. Auf der Suche nach dem Dolch erweckt er Rafaels tote Freundin Cassie wieder zum Leben. Hope stellt die Kreatur zur Rede, um mehr über die Hintergründe seiner Taten zu erfahren. Mit MGs Hilfe versucht sie sogar, in das Unterbewusstsein des Nekromanten einzudringen. Rafael wird währenddessen von seinen Schuldgefühlen übermannt. Er sucht daraufhin Rat bei Dr. Saltzman.

Hope vermutet, dass Landon in großen Schwierigkeiten steckt. Um ihm zu helfen, greift sie schließlich zu drastischen Mitteln. Als Alaric von Hopes Plan erfährt, beschließt er, sie zu unterstützen. Dabei machen die beiden eine interessante Entdeckung. Landon hat derweil seine Mutter aufgespürt. Doch das lang ersehnte Aufeinandertreffen verläuft anders, als erwartet.

Landon ist zurück an der Salvatore School. Alaric berichtet seinen Schützlingen von einem weiteren gefährlichen Malivore-Artefakt, das ein abscheuliches Monster hervorrufen könnte. Bereits wenig später treibt eine Nachthexe an der Schule ihr Unwesen, die bei Schülern und Lehrern grauenvolle Albträume auslöst. Um die Kreatur zu töten, entwickelt Hope einen riskanten Plan …

Lizzie begegnet an der Salvatore School einem geheimnisvollen Flaschengeist namens Ablah, der ihr jeden Wunsch im Handumdrehen erfüllen kann. Weil sie wütend auf Hope ist, ergreift sie die Gelegenheit, ihre Rivalin ein für alle Mal loszuwerden. Doch jeder Wunsch, den Lizzie äußert, um Hope aus ihrem Leben zu verbannen, hält eine neue böse Überraschung für sie bereit.

An der Salvatore School steht eine große Talentshow bevor und die Schüler stürzen sich eifrig in die Vorbereitungen. Doch als ein zunächst harmlos wirkendes Einhorn auftaucht, benehmen sich plötzlich einige von ihnen extrem seltsam. Wie sich herausstellt, wurden sie von kleinen Schnecken befallen, die in den menschlichen Verstand eindringen. Gemeinsam mit Dorian und Landon sucht Hope nun nach einem Weg, die Schülerschaft von den Parasiten zu befreien.

Alaric stellt einen Suchtrupp zusammen, um die Urne wiederzufinden, die er – von Parasiten ferngesteuert – in den Fluss geworfen hat. Das magische Artefakt scheint jedoch spurlos verschwunden, und die Folgen lassen nicht lange auf sich warten. Denn schon bald wird die gesamte Stadt von einer schrecklichen Hornissenplage heimgesucht. Außerdem begegnet Dorian einer furchteinflößenden Mumie, die es ebenfalls auf die Urne abgesehen hat …

Rafael, MG und Landon sind spurlos verschwunden. Hope macht sich deshalb gemeinsam mit Alaric auf den Weg, um ihre Freunde, die möglicherweise in großer Gefahr sind, zu suchen. Wenig später finden sie Rafael, der zwar nur leicht verletzt ist, sich jedoch nicht an die jüngsten Ereignisse erinnern kann. Als sein Gedächtnis nach und nach zurückkommt, befördert das schreckliche Ereignisse zutage.

Landon ist nach seiner Wiederauferstehung als Phönix fester Bestandteil der Salvatore School, die in diesem Jahr die Wahl zur Miss Mystic Falls ausrichten soll. Lizzie stürzt sich begeistert in die Vorbereitungen und überredet schließlich Hope, an dem Wettbewerb teilzunehmen. Alaric und MG machen sich derweil auf die Suche nach einem ungebetenen Gast, der in der Schule sein Unwesen treibt.

Alaric und Dorian haben sich endlich versöhnt. Hope und ihre Freunde erwartet indes eine böse Überraschung: Triad Industries konnte die Salvatore School einnehmen und ihre übernatürlichen Fähigkeiten außer Kraft setzen. Auf der turbulenten Suche nach dem verschwundenen Kelch, einem magischen Artefakt, schrecken sie vor nichts zurück. Die Schüler geben sich jedoch nicht so leicht geschlagen.