バーク島がダガーに襲われたとの知らせを受け、ヒックたちは急いでバーク島に向かった。アスティの両親は無事だったが、生まれ育った家を焼かれてショックを受ける。離れていたせいで島を守れなかった自分を責め、自分たちの不在時に島を守れるドラゴン乗りの予備軍を作ることを決心する。

朝のトレーニング中、アスティはドラゴン・ハンターたちがドラゴンを捕まえて檻に入れているところを目撃する。アスティとストームフライはドラゴン・ハンターのボス・ライカーに見つかってしまう。ライカーの放つ矢に当たったストームフライは、コントロールを失いドラゴン・ハンターに捕まり、アスティは海に落ちてそのまま海上をさまよう羽目に。そこを心配して捜しに来たヒックたちに助けられる。

「グロンクル鉄」の強度テストをしている仲間の元に、何かに腕をかまれたタフが帰ってくる。何の歯型かわからずにいると、ゲップが伝説の「オオカミドラゴン」の話をする。かまれた人間は満月の夜になると、半分オオカミドラゴン、半分人間のケダモノになってしまうと。スノットが面白がって怖がらせたせいで、すっかりその気になってしまったタフは、変身した後に仲間を傷つけないようニワトリと共に自らオリに閉じこもってしまう。

スノットは父のスパイトから、ヨーゲンソン家とホファーソン家の婚儀で使う斧を式場に運ぶ重要な役目を任されたが、途中で落としてしまう。斧はアーマー・ウィングの背中に刺さり、簡単には抜けない。そこで、金属が大好きなスモークブレスをおびき寄せて利用することに。奮闘の末、斧は取り戻したが、スモークブレスたちはアーマー・ウィングの体の金属をどんどん剥がしてしまう。

島の北側にある雪山で遊んでいたラフとタフのせいで雪崩が発生。彼らのドラゴン、ダブル・ジップが命を落としかけたところを、トゥースとヒックが救う。その後、ダブル・ジップは、恩返しをするためヒックにしつこくつきまとい始めた。ヒックは双子と協力して芝居をし、ダブル・ジップに恩返しをさせようとするが失敗。更に、双子とスノットの作戦も失敗する。ヒックは新たな作戦を考えると言って１人で森に入って行った。

ヒックたちがグロンクル鉄で作ったよろいを試しているところにバーク島に行ったはずのアスティが戻ってきた。途中でヨハンからライカー率いるドラゴンハンターの怪しい動きを聞いて引き返してきたと言うのだ。夏のさなかに冬の装備を買い占めて珍しい何かを追っているようだとの情報から、ドラゴン・アイの鍵であるスノーレイスの歯を狙っているのだと判断した一行は、スノーレイスをライカーの魔の手から救うべく氷河の島へ向かう。

ヨハンがドラゴン・ハンターに襲われ助けを求めているという内容の手紙が、テラー・メールで送られてくる。ヒックとスノットとフィッシュが助けに向かい、アスティは不服ながらもタフとラフと３人でドラゴンズ・エッジに残る。アスティがマジメに島の警備に励む中、タフとラフはふざけて遊んでばかり。アスティが２人を見下すように注意してしまったため、ラフが怒り２人はケンカをしてしまう。

ドラゴンに連れ去られたフィッシュを助けようとするヒック、スノット、ヨハン。一方、ドラゴンズ・エッジでは、アスティとタフがドラゴン・ハンターたちを撃退しようと戦い始めた。ハンターたちは捕らえていたラフを連れて島に上陸。ヘザーはゆるゆるの警備でラフを逃がす手助けをする。ハンターに傷つけられ攻撃的になっている野生のドラゴンからフィッシュを救うため、ヒックはドラゴンのリーダーに自分を追わせることにした。

もや濃い日、フィッシュは入り江のほとりで怪物らしきものを目撃する。折しも「ロキの日」と称して双子がイタズラに精を出している日だったので、誰も信じてくれない。そこで魚をエサに怪物をおびき出そうとしたフィッシュはその姿を目撃し、外海へ逃げようとする怪物の出口をミートラグの溶岩でふさぎ入り江に閉じ込める。話を聞いて真偽を確かめに入り江に集まった仲間たちの前に現れたのは深海ドラゴン、シーショッカーだった。

かつて氷漬けにしたはずのスクリルが、なぜか戻ってきた。スクリルの稲妻で感電したスパイトはしゃべることができなくなる。仕返しをしようとしているスクリルは、ヒックとトゥースを狙っていた。もう一度、スクリルを閉じ込めようと氷の穴へ誘導するも、そう簡単にはいかない。ドラゴン・ハンターたちを利用しようと考えたヒックは、ダガーやハンターたちが乗っている船へ向かい、スクリルに自分とトゥースを追いかけさせる。

ライカーに命じられ、アスティを攻撃するチャンスがあったにもかかわらず、躊躇（ちゅうちょ）したヘザー。アスティはライカーらが怪しまないよう、ヘザーのドラゴンにトゲを発射する。ヘザーにスパイを続けさせるのは危険だと心配するアスティ。ヒックはビゴがどんな人物か知り、倒すためにも作戦を続けようと主張する。ライカーたちがビゴの待つ島へ戻ることになり、ヘザーがビゴと初めて対面する。

ヘザー、ウィンドシア、フライトメアが捕まった上、ビゴを取り逃がしたヒックは自分を責めていた。しかし、ドラゴンズ・エッジに残してきたドラゴン・アイは、ラフがこっそり持ち出して洞穴に隠していたためビゴに奪われずに済んでいた。ヒックはヘザーたちを助け出すべく、強敵ビゴに対する戦略を練ることに。一方ドラゴン・ハンターの島ではビゴの命令でライカーがフライトメアの世話をし、ダガーがヘザーを檻に入れていた。