Mens Hikke og dragerytterne leder efter Afsindige Dagur, som er flygtet, finder de en mystisk genstand, der indeholder svaret på deres skæbne.

Hikke og dragerytterne rejser til Gletsjerøen for at finde den farlige Snedjævel, en ny drage, som har nøglen til Drageøjets hemmeligheder.

Dragerytterne opdager en frodig ø, som viser sig at være hjemsted for Dødsang ... en kæmpe drage, som truer med at holde dem fanget for evigt.

På en ø, som vil være den perfekte forpost, opdager dragerytterne, at beboerne er en mystisk ny dragerace.

Da Afsindige Dagur fanger Gustav, er det op til Hikke og dragerytterne at få ham tilbage.

Dragefortet bliver angrebet af Ildormedrager, og Benknold og Stenknold opdager, at de har en overraskende tilknytning til øen.

Da en Rumlehornsdrage laver ravage på Dragefortet, søger Hikke hjælp fra Havblik – som uventet bliver tæt knyttet til det vilde uhyre.

Fiskeben og Fedknold skal befri gronklerne fra en faretruende drage, som er trængt ind i Dunkle Dyb, arnestedet for gronklernes forfædre.

Dragerytterne får en overraskelse, da de opdager, hvem der står bag den seneste tids angreb på skibe i nærheden – og hvad skibene egentlig er.

Lyng slutter sig til dragerytterne, men det er ikke nemt for dem at samarbejde. Især ikke da Hikke opdager en hemmelighed om hendes sande identitet.

Hikke og dragerytterne redder en såret Stikkende Lyn og tager den med hjem til Dragefortet. Men de ved ikke, hvad der venter dem.

Da Krogtand bliver forelsket i en Monster Mareridt, prøver Snotfjæs at skabe splid mellem dem, før han mister sin ven for evigt.