人々とドラゴンが共存するバーク島。バイキングの少年・ヒックは世界はもっと広いはずだと考えながら、ドラゴン探しをしているが、幼なじみの少女アスティに将来のことも考えたほうがいいと言われてしまう。そんなある晩、危険人物のダガーが脱獄し、行商人ヨハンの船を乗っ取った。その後、海に落とされたヨハンがバーク島に現れ、ダガーがヒックへの復讐を企んでいると告げる。

ダガーにおとしいれられて難破船のオリの中に閉じ込められたアスティたち。ダガーを追うか仲間を救うかの二択に立たされたヒックは仲間を助けに戻る。なんとか奪われた謎の筒「ドラゴン・アイ」を取り戻したヒックだったが、ゲップに見せてもこの「ドラゴン・アイ」を開けることはできなかった。

不思議な地図を見たヒックたちは評議委員の承諾を得て、外の世界の探検に出る。勇んでバーク島を出たものの、疲労はたまり、濃霧の中では雷雨にも見舞われる。しかし深い霧を抜けると、息をのむほど美しい多島海が広がっていた。早速、彼らは島に降りる。美しい島に大満足して眠りにつくが、翌朝、ドラゴンたちの姿が消えていた。

ヒックと仲間たちは、ドラゴン・アイで見た地図を探検し始めたが、その拠点となる島を探し、その島に基地を設けることになった。いくつかの島に立ち寄って適しているかどうかを調べた結果、一行はある島に落ち着く。そして仲間たちはそれぞれ設計案を持ち出すが、話し合いは翌朝に持ち越された。夜、寝静まった時、タフは不気味な音を聞き、１人で闇夜の森へ入っていく。

なぜかくしゃみとかゆみが止まらないフィッシュ。ミートラグに近づくと症状が悪化するため、ミートラグ・アレルギーが疑われた。治療のためにゴーシーのもとを訪れたフィッシュは、催眠術で「アレルギーではない」という暗示をかけられる。これで解決と思われたが、付き添っていたスノットがいたずらを思いついた。フィッシュに暗示をかけ、自分は強じんなスーパー・バイキングなのだと思い込ませたのだ。

「ドラゴン・アイ」の謎を解くのに必死なヒック。そんな中、問題児グスタフがドラゴン乗りの仲間に加えてほしいとドラゴンズ・エッジに乗り込んでくる。「君は無責任なのでドラゴン乗りになる資格はない」とヒックに言われたグスタフは、ヘソを曲げて帰路につくが、ダガーに捕まってしまう。助けに来たヒックに「ダガーの仲間になって一緒に宝を手に入れる」と言い放つグスタフ。それはヒックを無事に帰すための作戦だった。

基地を設けた島に、触れたものに火を付ける小さなドラゴン、ファイアーワームが姿を見せ始めた。島が焼け落ちる恐れがあったため、ヒックたちは防火対策に取り組む。一方、タフとラフは、石碑「島はソーストン家のもの」を発見した。ゲップによる鑑定後、その石碑は本物と判定され、タフとラフはストイックによって正式に島の持ち主として認められる。するとふたりは王様のように振る舞い始めた。

ドラゴンズ・エッジを荒らすドラゴン（ランブルホーン）に悩まされていたヒックたちは、わなを仕掛けて捕らえようと計画。ある晩、わなを見に行くとゲップが捕らえられていた。ゲップはストイックが怒りっぽくなり様子がおかしいと知らせに来たのだ。ヒックは父に会いにバーク島へ向かう。ストイックはドラゴンズ・エッジに残り、ランブルホーンによって壊された建物の修理を手伝うことにした。

ミートラグに様々な種類の岩を食べさせて炎の種類を変え、「ドラゴン・アイ」が映し出す絵の違いを研究していたフィッシュが、グロンクルの故郷と言われる伝説の島「ダーク・ディープ」を示す絵を発見した。大興奮のフィッシュは、ヒックと共に「ダーク・ディープ」へと向かう。ところが「ダーク・ディープ」ではグロンクルたちが、巨大な岩石タイプのドラゴン「カタストロフィー・クエイク」に怯えながら暮らしていた。

見知らぬドラゴンに乗った覆面のライダーが船を急襲。それを目撃したマルチとバケツから報告を受けたストイックは、ヒックたちを疑い問いただす。しかし、身に覚えがないヒックたちは、バケツから聞いた目撃情報とドラゴン・アイのデータを頼りに、謎の襲撃者を捜しに行くことに。そして、その襲撃者が、かつて一緒に訓練をしたヘザーであることを突き止める。しかし、３年ぶりに再会したヘザーは以前の彼女とどこか違っていた。

ダガーたちに捕らえられたヘザーを救ったトゥースとヒック。ドラゴンズ・エッジに戻った彼女にヒックたちは力を貸すと申し出る。その後ヘザーはある手紙を探すため、アスティを連れて以前住んでいた島へ。島には姿を消したヘザーを心配したヨハンがいた。ヨハンはヘザーにダガーの行方に関する情報を流していたのだ。今後は役に立ちそうな情報を入手できないと聞いた２人は、ヨハンと別れてドラゴンズ・エッジへと戻って行った。

ヒックは発明中の飛行スーツ「ドラゴン・フライ１号」をある島で皆に披露していたが、飛行テストは失敗。その帰り道、足にケガをしたスピードスティンガーの子供を見つける。スティンガーの尻尾のトゲに刺されるとマヒしてしまうためスノットは嫌がるが、治療のためドラゴンズ・エッジに連れ帰ることにした。子供スティンガーを預かったフィッシュは独自のリハビリ計画で治療に励み、子供スティンガーも彼に懐いたのだが…。