人々とドラゴンが共存するバーク島。バイキングの少年・ヒックは世界はもっと広いはずだと考えながら、ドラゴン探しをしているが、幼なじみの少女アスティに将来のことも考えたほうがいいと言われてしまう。そんなある晩、危険人物のダガーが脱獄し、行商人ヨハンの船を乗っ取った。その後、海に落とされたヨハンがバーク島に現れ、ダガーがヒックへの復讐を企んでいると告げる。

ダガーにおとしいれられて難破船のオリの中に閉じ込められたアスティたち。ダガーを追うか仲間を救うかの二択に立たされたヒックは仲間を助けに戻る。なんとか奪われた謎の筒「ドラゴン・アイ」を取り戻したヒックだったが、ゲップに見せてもこの「ドラゴン・アイ」を開けることはできなかった。

ヒックと仲間たちは、ドラゴン・アイで見た地図を探検し始めたが、その拠点となる島を探し、その島に基地を設けることになった。いくつかの島に立ち寄って適しているかどうかを調べた結果、一行はある島に落ち着く。そして仲間たちはそれぞれ設計案を持ち出すが、話し合いは翌朝に持ち越された。夜、寝静まった時、タフは不気味な音を聞き、１人で闇夜の森へ入っていく。

「ドラゴン・アイ」の謎を解くのに必死なヒック。そんな中、問題児グスタフがドラゴン乗りの仲間に加えてほしいとドラゴンズ・エッジに乗り込んでくる。「君は無責任なのでドラゴン乗りになる資格はない」とヒックに言われたグスタフは、ヘソを曲げて帰路につくが、ダガーに捕まってしまう。助けに来たヒックに「ダガーの仲間になって一緒に宝を手に入れる」と言い放つグスタフ。それはヒックを無事に帰すための作戦だった。

バーク島がダガーに襲われたとの知らせを受け、ヒックたちは急いでバーク島に向かった。アスティの両親は無事だったが、生まれ育った家を焼かれてショックを受ける。離れていたせいで島を守れなかった自分を責め、自分たちの不在時に島を守れるドラゴン乗りの予備軍を作ることを決心する。

ドラゴン・ハンターの船でヘザーと再会したアスティたち。ヘザーは兄ダガーをはじめライカーというドラゴン・ハンターと一緒に行動をしていた。ドラゴン・アイを探しているライカーは、アスティを呼び出し、ありかを聞きだそうとしたり、捕らえたドラゴンたちを利用しようとする。アスティたちはドラゴンを連れて船の脱出法を考えるがうまくいかない。ダガーは、脱走を企てた戒めに、アスティたちのうちの１人を殺そうと提案する。

「グロンクル鉄」の強度テストをしている仲間の元に、何かに腕をかまれたタフが帰ってくる。何の歯型かわからずにいると、ゲップが伝説の「オオカミドラゴン」の話をする。かまれた人間は満月の夜になると、半分オオカミドラゴン、半分人間のケダモノになってしまうと。スノットが面白がって怖がらせたせいで、すっかりその気になってしまったタフは、変身した後に仲間を傷つけないようニワトリと共に自らオリに閉じこもってしまう。

ヨハンがドラゴン・ハンターに襲われ助けを求めているという内容の手紙が、テラー・メールで送られてくる。ヒックとスノットとフィッシュが助けに向かい、アスティは不服ながらもタフとラフと３人でドラゴンズ・エッジに残る。アスティがマジメに島の警備に励む中、タフとラフはふざけて遊んでばかり。アスティが２人を見下すように注意してしまったため、ラフが怒り２人はケンカをしてしまう。

ライカーに命じられ、アスティを攻撃するチャンスがあったにもかかわらず、躊躇（ちゅうちょ）したヘザー。アスティはライカーらが怪しまないよう、ヘザーのドラゴンにトゲを発射する。ヘザーにスパイを続けさせるのは危険だと心配するアスティ。ヒックはビゴがどんな人物か知り、倒すためにも作戦を続けようと主張する。ライカーたちがビゴの待つ島へ戻ることになり、ヘザーがビゴと初めて対面する。