Sota Mizushino regarde le japanime "Symphonie élémentaire de Vogelchevalier" dans sa chambre quand Celejia Yupitiria, un personnage du japanime, et une fille mystérieuse parée d'un uniforme militaire apparaissent. Sota se retrouve au milieu de leur bataille et les suit jusqu'au parc Yoyogi, où Meteora Österreich, un personnage du jeu "Les Souvenirs d'Avalken", apparaît soudain.

Sota tente de réaliser le souhait de Celejia : rencontrer son Créateur, et contacte Takashi Matsubara, auteur de "Symphonie élémentaire de Vogelchevalier". Celejia attend Matsubara quand Mamika Kirameki, la protagoniste de "Magical Slayer Mamika", apparaît. Mamika, en colère contre les Créateurs ayant inventé des histoires tristes, et Celejia, qui s'oppose à elle, entament la bataille.

Celejia est secourue par Yuya Mirokuji, personnage du manga "Exclusive Underground". Mirokuji ne veut pas changer l'histoire écrite par les Créateurs, idée de la Princesse à l'uniforme militaire, et disparaît. Plus tard, le groupe se retrouve chez Matsubara avec Marine, l'illustratrice de "Symphonie élémentaire de Vogelchevalier", et change la description de la personnalité de Celejia.

Selon Meteora, les personnages avec des pouvoirs interférant dans le monde pourraient causer sa destruction. Meteora apprend que son Créateur aimait chaque personne jouant au jeu dont elle est l'héroïne, et fait serment de mettre fin à la destruction du monde pour protéger ceux que son Créateur aimait. Alicetelia February de "Alicetelia l'écarlate" rejoint la Princesse à l'uniforme militaire.

Matsubara se rend chez le scénariste Masaaki Nakanogane, où il découvre Rui Kanoya de l'anime « Monomagia The Infinite Over Machine ». Le groupe est convoqué pour un conseil visant à enquêter sur les Créations. Meteora conclut un accord avec le directeur, Aki Kikuchihara, pour trouver les Créations, protéger les Créateurs et traquer la Princesse à l'uniforme militaire et son Créateur.

Jugeant que se battre n'est pas la solution, Mamika intervient dans un combat entre Mirokuji et Blitz. Pour le bien des habitants de son monde et pour remplir son rôle de « Magicalslayer Mamika », Mamika demande à Sota la vérité sur le monde. Pendant ce temps, Nakanogane découvre la véritable identité de la Princesse à l'uniforme militaire sur un site Web de publication de vidéos.

La Princesse à l'uniforme militaire est en réalité Altaïr, une Création secondaire du personnage Shirotsumekusa dans le jeu social « Eternal Wars Megalosphere ». Elle a obtenu le soutien de nombreux fans et est devenue une identité distincte. Sota hésite à évoquer le sujet avec Meteora. Pendant ce temps, Mamika entend parler d'Altaïr par Sota et défie Altaïr pour essayer de sauver le monde.

Mamika est mortellement blessée lors d'un combat avec Altaïr. Elle confie ses dernières volontés à Magane et succombe dans les bras d'Alicetaria. Magane déforme ces volontés et la colère d'Alicetaria s'abat contre Meteora. Magane fait croire à Sota qu'il est responsable de la mort de Mamika. Mirokuji et Meteora viennent sauver Sota et commencent à se battre contre Magane quand Alicetaria arrive…

Yatoji parvient à attirer Alicetaria, mais est victime de la « Tromperie infinie des mots » de Magane. Pendant ce temps, Selesia se précipite pour aider Meteora et se retrouve face à Alicetaria. Altaïr interfère dans le combat et fait disparaître l'arme de Selesia, qui est poignardée par Alicetaria. Tandis que Selesia est entre la vie et la mort, Matsubara essaie encore de réécrire l'histoire.

Alors que Selesia et Meteora souffrent de blessures critiques, l'équipe est en mauvais état après son combat avec Altaïr. Sota s'en veut pour le combat et s'isole. Grâce aux encouragements de Kanoya, il décide enfin d'avouer toute la vérité. Sota raconte alors l'histoire de sa rencontre avec la Créatrice d'Altaïr, Setsuna Shimazaki, et révèle qu'elle est déjà morte.

Se sentant coupable de ne pas avoir été capable de sauver Setsuna Shimazaki, Sota se jure d'arrêter Altaïr. Altaïr est différente des Créations ordinaires : ses pouvoirs augmentent à chaque histoire dérivée sur elle, tandis que ceux de Meteora sont limités à la description de son personnage. Meteora élabore un plan pour corriger les descriptions et obtenir le soutien des spectateurs.

Altaïr, la Création au centre des événements qui ont conduit au suicide de Setsuna Shimazaki, est transportée dans le monde réel. Meteora, la Chercheuse des Infinies, s'élève pour l'arrêter. Altaïr et Meteora s'affrontent dans un combat qui déterminera le destin du monde. À cette occasion, on découvre que Meteora a un rôle caché et une mission qu'elle est la seule à pouvoir accomplir.

Les humains ont créé des histoires : joie, tristesse, colère, émotions profondes. Elles nous bouleversent et nous fascinent. Mais ces émotions ne sont que les sentiments du spectateur. Et si les personnages avaient leur mot à dire ? Serions-nous des dieux à leurs yeux ? Révolution pour notre monde et punition pour le domaine des dieux. Dans Re:CREATORS, tout le monde devient un Créateur.

Hikayu Hoshikawa, personnage de l'ancien jeu vidéo de simulation « Starry Sky Milky Way », apparaît devant le groupe. Hikayu ne possède pas les capacités requises pour le combat, mais doit malgré tout participer à l'Elimination Chamber Festival car elle est une Création. Ohnishi, le Créateur d'Hikayu, trouve une idée pour l'aider. Pendant ce temps, une nouvelle Création rejoint le camp d'Altaïr...

Les Créateurs, épuisés par les délais courts, et les Créations, qui ont exécuté le plan, se reposent avant la bataille. Les membres de l’équipe se motivent en se remémorant les raisons pour lesquelles ils se battent : sauver le monde, regagner leur patrie, affronter le passé... Selesia et les autres entrent dans la cage à oiseaux et attendent Altaïr.

Le combat pour l'avenir du monde réel et le monde de l'anime a enfin commencé. Celejia peut retourner dans Vogelchevalier après avoir gagné l'accord de l'audience et affronte Altaïr. Cependant, ses nouveaux pouvoirs ne fonctionnent pas contre Altaïr et le combat s'avère difficile. Pendant ce temps, Blitz rencontre quelqu'un pour régler quelques problèmes.

Magane rend visite à Sota pendant le combat de Celejia et lui dit qu'ils sont pareils, car ils utilisent tous deux les autres pour satisfaire leurs envies et élaborent des plans pour rendre les choses "plus intéressantes ". Pendant ce temps, Alicetaria, Blitz et Sho se tournent contre Altaïr dans la Cage aux Oiseaux et se rangent du côté de Celejia. Mais Altaïr a plus d'un tour dans son sac...

Celejia et ses compagnons rencontrent la Création finale, qui s'avère être Charon, le héros de Vogelchevalier, l'anime d'où vient Celejia ! Celejia est enchantée de ces retrouvailles, mais Charon en a assez des combats incessants de son monde et rejoint Altaïr qui essaie de détruire le monde. Celejia refuse de se battre contre Charon et prend une grande décision.

Après avoir perdu Alicetaria et Selesia, Meteora et les autres tentent de piéger Altair dans la Cage à oiseaux, mais le public sympathise avec Altair et transforme la Cage en une scène pour amplifier les pouvoirs de celui-ci ! Meteora essaie de retourner la situation en sortant son arme secrète : Sirius, une Création avec la même apparence et les mêmes pouvoirs qu'Altair !

Altair intègre Sirius en elle-même et domine les autres Créations, amenant le monde au bord de la Grande destruction ! Meteora et les autres tentent de sauver le monde en créant Setsuna Shimazaki, le créateur d'Altair donnant naissance à leur dernier espoir. Altair et Setsuna se rencontrent comme Créations du même monde et ils commencent à révéler leurs vrais sentiments l'un pour l'autre.

Le Festival des Chambres d’élimination se termine avec succès, les festivités s’achèvent. Les Créations se préparent à repartir dans leur propre monde, et passent leurs derniers moments à profiter du monde réel. Le jour du départ, les Créations retournent d’où elles sont venues, chacune emportant ses propres pensées. Après leur départ, les Créateurs recommencent à inventer de nouvelles histoires…