小さい頃から妖怪を見ることができた少年・夏目貴志。祖母レイコの遺品「友人帳」に書かれた妖怪達の名前を返す日々を送る中で、さまざまな妖や人と繋がり、絆を深めていく。そんなある日、塔子さんから頼まれ街に出かけた夏目の前に、怪しげな壺の妖怪が現れる。「大事な宝モノを返せ」と迫られるが、どうやら夏目を祖母のレイコと間違えているようだった。

西村、北本たちと学校から帰宅する途中、急な雨に降られた夏目は、どこからか飛んできた古いタオルを手にする。いきがかり上、タオルを家に持ち帰ってしまった夏目の前に、タオルの持ち主だと名乗る少女妖怪が現れ、その昔人間から貰った物なので持ち主に返したいと頼まれてしまう。

ある日、祓い屋一門の頭首・的場静司から手紙が届き動揺する夏目。そんな時、若い祓い人が妖怪を封じる儀式に巻き込まれ、手紙を風で飛ばされて失くしてしまう。焦って手紙を探す夏目だったが、若い祓い人が持っていた小さな壺を見つける。壺からは禍々しい気配が漂い、このままでは封印が解けそうだと感じた夏目は、助けを求め名取に相談をする。

的場からの誘いを受けた夏目は、祓い屋の会合に参加する。しかしそこは、最近起きている祓い屋を襲う犯人をおびき出す為に開いた会合だった。犯人は祓い屋内に潜んでるらしく、夏目は素性を隠すため一門の式に変装をして犯人捜しを始めるのだった。

夏目は、学校の黒板に妖怪が書いたと思われる落書きを見つける。用心する中、多軌が最近、陣を使って家に迷い込んだ妖怪を助けたという話を聞く。夏目は多軌の陣が、祓い屋の間では禁術であることを伝えようとする。

塔子のおつかいの途中で小物妖怪に捕まった夏目。喉をやられ声が出せなくなってしまったところに、祖母・レイコを知る別の妖怪が現れ窮地から救われる。しかし、今度は夏目をレイコと間違えた妖怪の棲み処へと連れ去られる。

田沼の親戚が経営する民宿の手伝いに出かけた夏目たち。幼い頃、体調を崩した田沼の世話を焼いてくれた女将や近所のお婆さん「イトさん」に迎えられ、手伝いに精を出しながら一行は小旅行を楽しんでいた。そんな中、夏目は民宿である妖怪と出会う。妖怪いわく、開催が迫る地元の祭りで使われる大事なお面が何者かに盗まれたという。お面探しを手伝うよう言われた夏目は、ニャンコ先生と共に泥棒の正体を探り始める。

友人帳目当てで襲ってきた妖怪から逃げていた夏目は、たまたま居合わせた小さな妖怪を巻き込んでしまう。大事な笠に傷がついたとひどくショックを受ける妖怪は、夏目に自分の子分となり手伝いをするよう命じる。というのも、今日、妖怪「朱遠」の荘厳な一行に紛れ込むことを画策していたのだ。「朱遠」は命の恩人で、互いに気安い交流を深めていたが、ある日、仙術修行の旅に戻るため妖怪のもとを去っていたのだという。

ある日の帰り道、夏目はカラスのひと鳴きで降り始めた雨に気づき、急いで家に帰って塔子と洗濯物を取り込む。カラスのことを話すと、塔子は、夏目を引き取る前、滋と二人仲良くこの広い家に住んでいた時代のことを思い出す。ある日、遠い親戚の葬式に出かけた滋は、そこで所在無げな男の子、夏目貴志を目にする。そして、塔子は戻ってきた滋が急に空き部屋を片付け始めたことが気にかかる。

期末テストが終わり、冬休みを前に浮足立つ夏目たち。その帰り道で夏目は、三ツ岳に咲く短命の花・白霧花を見に行こうとしていた一つ目の中級妖怪と牛顔の中級妖怪の二人に捕まり、一緒に険しい崖を登る羽目になる。その翌日、夏目はすっかり風邪をひいてしまい、心配する級友と中級たち。責任を感じた中級たちは、熱さましの薬草を持つ妖怪「オオツノ」を訪ねる。