Offred må håndtere konsekvenserne af en farlig beslutning, mens hun plages af minder fra sin fortid og Gileads voldelige tilblivelse.

Offred tilpasser sig en ny tilværelse. Da en uventet person ankommer, forstyrres kolonierne. En familie splintres af Gileads opkomst.

En babyfest fremprovokerer en foruroligende ændring i Offreds forhold til Serena Joy. Offred reflekterer over det valg, der førte til, at hun blev Tjenerinde

Offred chokeres, da en ceremoni i Gilead forstyrrer hendes forhold til Nick. Janine forsøger at tilpasse sig tilværelsen i kolonierne og bringer sit venskab med Emily i fare.

Offred finder uventede fæller og forhindringer i sin søgen efter en måde at beskytte Hannah. Kommandøren forbereder indvielsen af et nyt Rødt Center. Nicks nye opgave volder ham vanskeligheder.

Et angreb chokerer både Gilead og Little America. Serena Joy træffer et farefuldt valg for at beskytte sin familie. Moira søger efter en person fra sin fortid.

En syg baby udgør en prøvelse for Offred og Serena. Janine konfronterer langt om længe Naomi. Kommandøren har vanskeligt ved at komme sig efter en forfærdelig prøvelse.

Waterford-parret drager på en diplomatisk rejse til udlandet. Serena fristes af tilværelsen uden for Gilead. Luke og Moira plages af skyld over at have overlevet. Offred søger støtte fra sine allierede.

Serenas frustration gør hende desperat. Kommandøren forsøger at rette op på tingene med Offred. Nick skubber Eden længere fra sig. Offred står over for en uventet genforening.

Offred står over for en opslidende udfordring på egen hånd, mens hun mindes sin liv som mor. Serena Joy og kommandøren må håndtere følgerne af deres behandling af Offred.

Offred sendes til et velkendt sted. Nick rystes af Gileads brutale reaktion på en forbrydelse. Emily anvises et gådefuldt, nye hus.

Serena og de andre koner forsøger at foretage ændringer. Emily finder ud af mere om sin nye kommandør. Offred står over for en vanskelig afgørelse.