大街上接連發生了數起離奇殺人事件，而兇手是“御座眾”的機械化妖怪。此時，新宿車站的月台出現了兩名男子，一個是為了偵辦離奇殺人事件而從本廳派遣來的刑警吳鳴海，另一個則是為了打倒迴向而重返新宿的流浪妖怪“鵺”。由於受到人類社會的常識規範，使得吳一直無法找到解決事件的線索；相對的，鵺則順利地追查到了御座眾成員之一的河童。正當鵺手持來福槍瞄準河童時，新的百合音與鴉剛好也在此時出現，他們是透過新宿的龐大意識而誕生的全新城市守護者。

刑警吳鳴海的搭檔鷺坂實深信一切都是妖怪所為，後來吳鳴海得知，原來鷺坂實的女兒鷺坂良子曾經說自己目睹妖怪殺掉全班同學，並且因此一直精神恍惚。新宿的隧道中出現神秘紅跑車，不斷有人在隧道中失去全身體液死去，兇手是妖怪輪入道。鵺第一次遇到輪入道，與其交戰，後來輪入道離開。百合音告訴乙羽他的使命是打倒前代鴉“廻向”，恢復城市的平衡。同時輪入道又在隧道出現，乙羽化作鴉前往。隧道中，“御座”化的輪入道擊倒了鵺，鴉及時出現，殺掉了輪入道，鵺卻突然暴走變身“御座”。百合音讓鴉殺死鵺，鴉沒有動手，讓鵺離開。

乙羽用自己的血救了瀕死的鵺，鵺說自己要救被廻向抓去的弟弟，然後離去。之後是乙羽的回憶：在黑社會，天生無痛症，感覺不到疼痛，被當成怪物。後有人追殺乙羽，弟弟禮治幫他逃走，但失敗了。禮治被抓住，乙羽則被子彈擊中頭部墜樓，已近瀕死。乙羽救出弟弟了，但弟弟卻被另一個哥哥所殺，乙羽殺死身為黑社會老大的哥哥，隨後被前來觀戰的另一個城市的鴉“炎”救走。鵺獨自挑戰廻向。廻向殺死了被抓起來的乙羽的百合音，隨後抓住鵺，把他扔進“核”，乙羽因百合音之死而完全失去鴉的力量。

地面伸出無數“手”，將城市破壞，殺死所有人並吸取他們的血液。警署署長把人們集中到一起避難，告知他們妖怪的存在。隨後現出真身，開始吃人，鷺坂實為救女兒死去。乙羽奮力與妖怪戰鬥，但是身受重傷將要“死去”。乙羽否定自己身為人，後悔自己成為人，此時新的百合音從乙羽的靈魂中誕生，乙羽重新受到召喚，成為鴉。

新生的鴉斬殺了變成妖怪的警署署長，與廻向交戰。廻向借助“核”變得無比強大，乙羽和炎聯手，卻被廻向擊敗。借助百合音的力量，乙羽來到地下的“核”，救出鵺，鵺讓鴉殺了自己並且靈魂附在刀上，鴉將刀刃插向“核”，鵺的靈魂帶走了弟弟，整個裝置毀壞。鴉乙羽與日向決戰並勝利，有人要殺百合音和乙羽本體，被鴉阻止，但鴉沒有殺他們，只是說：你們也是要保護的人。隨後消失。吳鳴海辭去工作帶著良子離開，比奈留選擇留在在新宿，百合音和鴉繼續守衛著這座城市。