遺跡で出会った少女・アリーシャをイズチへと案内することにしたスレイ。人間を案内することに不満なミクリオだが、スレイは困っている彼女を放っておけないとミクリオに告げる。イズチへ到着したアリーシャは、藁にもすがる思いで天族に助けを求めるが、その願いは天族たちには届かない。天族たちは、人間をこの地に禍をもたらす存在と考えているからだ。これまで天族を信じてきたアリーシャだったが、｢天遺見聞録｣に書かれた伝承はおとぎ話に過ぎないと心を痛めるが…。

アリーシャの出立後、イズチに現れた謎の男がアリーシャを狙っていることを危惧したスレイは、ミクリオと共にアリーシャより聞いた｢聖剣祭｣が行われる水の都レディレイクを目指す。都にたどり着いたスレイは、初めて見る人間界の風景や人々に、感動を隠せない。そこで出会った少女・ロゼの助けもあって、無事都に入ることに成功したが、都は穢れで満ちていた。ミクリオが穢れの影響で体調を崩す中、スレイは街でアリーシャを狙っていた男を発見する。

レディレイクに現れた憑魔から人々を救うため、導師となるべく湖の乙女の聖剣を抜いたスレイ。憑魔は倒せたものの倒れてしまったスレイだったが、無事意識を取り戻す。アリーシャから伝説の導師の衣装になぞらえた導師服を受け取り街に出たスレイは、あちこちに導師の紋章が入った旗が掲げられているのを目にし、導師への期待を肌で感じることになる。その後、スレイは湖の乙女・ライラの器となったことで自分が穢れを感じ取れるようになったことを知り、水道遺跡から感じる穢れの原因を探ろうとする。

牢獄に囚われた女性・ベルベット。彼女は「業魔」と呼ばれる魔物を喰らい、牢獄の中で何年も生き長らえていた。ベルベットの目的はただひとつ。それは業魔と戦う力を持つ対魔士の組織「聖寮」を率い、救世主と呼ばれているアルトリウス・コールブランドへの復讐。そんな彼女の前に、かつてアルトリウスのパートナー務めていた聖隷・シアリーズが現れ、ベルベッド脱獄の手助けをしようとする。

業魔の青年・ロクロウの助力もあり、牢獄のある塔から脱出したベルベット。監獄島は船以外では出入りができないため、ベルベットはシアリーズと共に港を目指す。しかし港には、ちょうど一等対魔士のオスカーがやってきていた。アルトリウスの命に従い、ベルベットを拘束しようとするオスカー。受けて立つベルベット。オスカーはアルトリウスが示した世界の理こそが正しいと信じているが、ベルベットはその世界が弟の犠牲によって成り立っていることが許せないのだ。相容れないまま戦い続けようとするふたりの前に、突如ドラゴンが現れる。

ライラから導師の本当の使命を聞いたスレイの前に、ドラゴンが現れる。ドラゴンはスレイを攻撃することなく姿を消したが、それを見た市民たちはスレイに感謝し、さらにスレイはバルトロから自邸へと招かれる。バルトロ邸へ向かう途中、街の人々の間から穢れが瘴気となって立ち上る様子を見て、レディレイクの穢れが増す前になんとかしなければと、ドラゴンを追う決意をするスレイ。一方ミクリオは、導師となったスレイに感化されるように、自分の成すべきことを考え始めていた。

ミクリオがガラハド遺跡で魔を鎮めるという伝説の神器を探す一方、マーリンドへと向かうアリーシャと別れた後、スレイはドラゴン伝承に登場する場所、霊峰レイフォルクを訪れる。そこで、憑魔に襲われていた天族の少女エドナと出会う。スレイはライラと共に憑魔に相対するが、穢れが強すぎて決定打を与えられなかった。そんな中突如現れた天族ザビーダが憑魔を葬ってしまう。憑魔を殺すことが流儀だというザビーダにスレイは異を唱えるが、そんなスレイに｢殺すことで救えるヤツもいる……かもよ？｣と、ザビーダは含みのある言葉を告げる。

医師団と共にマーリンドへ向かっていたアリーシャたちは、大雨で壊れた橋を目の当たりにしながらも、なんとか迂回路を探し出そうとする。一方、旅を続けるスレイは、ドラゴンを神として祀った遺跡が数多く残るというローランスを目指していることを天族のエドナに告白。天遺見聞録に書かれたことを素直に信じるスレイに、エドナはややあきれながらも同行を申し出る。その後、ライラから｢浄化とはどういうものか｣尋ねられ、今後憑魔とどう対峙すればいいかを思い悩むスレイ。その時ミクリオは、神器を手にし、渦を巻く雲の立ち込めるグリフレット橋を目指していた。

逃げたドラゴンパピーを追ってマーリンドへやってきたスレイは、弓の神器を手に入れたミクリオと再会。ミクリオと陪神契約を交わし神依化したふたりの矢で、ドラゴンパピーの浄化に成功した。その後、スレイとミクリオはマーリンドを復興するべく、街の水の浄化を行っていく。さらに、アリーシャとレディレイクから復興に向け届く荷物の仕分けの手伝いに向かったスレイの前に、かつてレディレイクに入る際に手を貸してくれた商人「セキレイの羽」のロゼが現れる。彼女たちもレディレイクから荷物を運んできたのだ。

天族のロハンとノルミン天族のアタックにマーリンドの加護を任せたスレイたちは、バルトロが起こそうとしている戦争を止めるべく、ハイランドとローランスの国境に位置するグレイブガント盆地へと向かう。開戦していたらハイランドの味方も、ローランスの味方もできないとアリーシャに告げるスレイだが、導師として戦争を止めたいとも考えていた。スレイたちが盆地へと到着すると、その眼前に広がっていたのは穢れに満ちた戦場。ハイランド軍のランドン師団長の説得に向かうアリーシャに対し、スレイは「自分のやれることをやる」と告げる。

ついに始まってしまった、ハイランド王国とローランス帝国の戦争。アリーシャは、バルトロの企みにより、自国軍の兵士に刺されてしまう。一方、主戦場にいたスレイたちの前には、巨大な穢れの固まりが姿を現す。その固まりの正体こそ、災禍の顕主・ヘルダルフだった。穢れの中に真のヘルダルフの姿を見つけたスレイは、ヘルダルフに「浄化」を宣言。ヘルダルフが呼び集めた多数の憑魔に押されながらも、自分と仲間たちの力を信じて戦い続けていく。