어둠의 존재에 관한 비밀을 알게 된 바네사. 그녀는 복종을 맹세한 첫 번째 원로와 손잡을 것인가. 해리슨은 무장 병력을 앞세우고 크루커드 폴스 일대를 정찰한다.

잃어버린 토템을 찾을 수 있을까. 바네사 일행을 오래된 정신병원으로 인도한 첫 번째 원로. 그곳에서 만난 칼로프 박사는 이들에게 불가사의한 이야기를 들려준다.

1896년의 홍콩. 낯선 시공간에 떨어진 바네사는 릴리 반 헬싱의 몸을 빌려 두 번째 원로 바아와 맞선다. 그녀는 고대의 뱀파이어를 거느린 바아를 상대할 수 있을까.

변종 뱀파이어, 데이워커로 거듭난 아이보리와 스캡. 새 힘을 얻은 그들은 세력을 규합하러 자매들에게 돌아간다. 한편, 샘은 가치 있는 후계자 물색에 열중한다.

사라와 졸린, 줄리어스와 플레쉬는 덴버에 정착한다. 이곳은 정말 뱀파이어가 없는 안전 구역일까. 바네사와 스칼릿, 악셀은 바아를 추적하러 샌프란시스코로 향한다.

되찾은 일상의 행복을 얼마나 지속할 수 있을까. 플레쉬는 술집에서 소란을 피우고, 졸린은 병원에서 폭행을 당한다. 바네사는 인질로 붙들린 악셀을 구하러 나선다.

허기와 증오에 지친 모하마드. 벙커에서 탈출할 방법을 찾아야만 한다. 데이워커가 장악한 샌프란시스코를 떠나 덴버로 향하는 악셀은 또 다른 생존자들과 맞닥뜨린다.

가문의 책에 나온 지도는 정확한 단서일까. 외딴섬에 갇힌 세 번째 원로 제이컵을 기어코 찾아낸 바네사와 스칼릿. 하지만 그의 존재와 예언이 둘 사이를 갈라놓는다.

허위 정보를 유포한 죄로 당국에 체포된 졸린. 그녀를 구하기 위해, 사라는 실험실로 들어간다. 덴버로 가던 키트에게 진통이 찾아오고, 아이보리 일당은 습격을 준비한다.

정체를 알 수 없는 악령의 저주. 곧이어 과거의 쇠사슬이 바네사를 얽어맨다. 끊임없이 계속되는 어둠의 속삭임. 함정에 빠진 그녀는 탈출구를 찾을 수 있을 것인가.

오멘섬을 빠져나와 악셀과 재회한 스칼릿. 그러나 데이워커와의 싸움에서 악셀은 부상을 입는다. 유배지 러브랜드로 호송되던 플레쉬와 졸린도 곤란한 상황에 부딪힌다.

어둠에 순순히 굴복할 것인가. 빛으로 끝까지 저항할 것인가. 한데 모인 바네사와 모하마드, 스칼릿과 악셀 그리고 샘. 피할 수 없는 사랑과 죽음의 결전이 시작된다.