ג'ון מנסה לשכנע את קארה שהאקלים הציבורי כלפי חייזרים משתנה. כתבת טירונית מגיעה לקאטקו. לינה נפגשת עם אימא שלה.

תגלית מזעזעת מעוררת טינה וזעם בשעה שמרסי גרייבס עוד מסתובבת חופשייה. ניה חושפת את סודה בפני ג'יימס, וחברת אל-קורפ מותקפת.

פרק שחוזר בזמן לנקודה שבה הפך הסוכן ליברטי ממרצה חביב בקולג' לנבל שכל מה שמניע אותו הוא שנאה לחייזרים.

למרות חלקיקי הקריפטונייט המסוכנים שעדיין נישאים באוויר, גיבורים רבים יוצאים ומסכנים את חייהם. ג'ון מחפש את פיונה ומוצא בן ברית.

סוכן החירות משיג נשק חדש ומסוכן במלחמתו "להציל" את האנושות. ז'ון וקארה פועלים יחד כדי לאתר קמע רב-עוצמה.

לקראת חג ההודיה, הסוכן ליברטי מפרסם מנשר של שטנה והסתה, ואילו ג'יימס, אלכס וקארה מנסים למנוע גל של אלימות נגד חייזרים.

סופרגירל ומנצ'סטר בלאק מנסים לאתר את סוכן החירות בעקבות מידע שקיבלו, אבל העניינים מסתבכים. לינה פותחת בסדרה ראשונה של ניסויים.

ניה משתפת את קארה וברייני בחלום נבואי, והם מעודדים אותה לאמץ את הגורל שלה. מנצ'סטר בלאק מחפש נקמה ומבקר את בן לוקווד.

בפרק האחרון בקרוסאובר, סופרגירל מצטרפת לקבוצת גיבורי-על שחבריה הנוספים הם פלאש, החץ הירוק וסופרמן, וביחד הם יוצאים לחפש ספר חשוב שאבד ולשכתב מציאות שהשתבשה.

קולונל היילי שמה לה למטרה לחשוף את זהותה הסודית של סופרגירל, אבל אלכס נחושה למנוע זאת. ברייני מאיץ בניה להתחיל להשתמש ביכולותיה המיוחדות.

סם חדש שמופץ ברחובות נשיונל סיטי מעניק לאנשים רגילים כוחות-על באופן זמני. קארה מלווה את ניה בנסיעה לביקור משפחתי בביתה.

ג'ון וקארה חוקרים אירוע קשה המעיב על חגיגות יום האהבה ומגלים קשר לחקירה זוועתית של המחלקה לעניינים על-טבעיים – ולחייזר חדש ומפחיד.

מנצ'סטר בלאק חוזר לפעול לצד צוות חדש של שותפים – ה"אליטה". ניה מתמסרת לאימונים.

המתח בין בני האדם לחייזרים מגיע לשיא חדש, וסופרגירל נאלצת לנקוט עמדה כדי לשמור על השקט. משימה קשה מעמידה למבחן את האמונות של אלכס.

לקס לותור מבקר את לינה ומנצל את אהדתה. ג'יימס נמצא בסכנת חיים, וג'ון וקארה יוצאים בעקבות מי שפגע בו – מנצ'סטר בלאק.

פלשבקים מראים שחזרתו של לקס לותור הייתה חלק מתוכנית הרבה יותר גדולה שמעורבות בה לינה, קארה – וכפילה מסוכנת.

לקס לותור עדיין מסתובב חופשי, וסופרגירל, אלכס ולינה רודפים אחרי החסידה הכי נאמנה שלו. ג'ון המוטרד מזמן את רוחו של אביו.

לינה וסופרגירל מחפשות רמזים בסטרייקרס איילנד בתקווה למצוא את לקס. ג'יימס הולך לטיפול וברייני מתמודד עם שאלה של מצפון.

חולמת יוצאת להגן על העיר, וקארה עושה מאמצים לחשוף את לקס – ולטהר את שמה של סופרגירל. ג'יימס מתמודד עם הטראומה המרכזית שלו.

קארה מתייצבת מול בת אדומה, ובינתיים ברייני מוביל מבצע לשחרור החייזרים, ולוקווד מגלה את האמת על לקס.

בפרק האחרון לעונה, לקס מזמין את לינה ואת ליליאן לבית הלבן, ונערך לקרב גורלי עם סופרגירל.