В отсутствие Супермена Супергерл с утроенной силой берется за спасение мира, однако новая угроза не заставляет себя ждать – неизвестные совершают дерзкое ограбление секретной лаборатории, сумев нейтрализовать защитницу и скрыться. Не веря словам Ж'онза о том, что это преступление было ничем иным, как нападением на работавшего там лаборантом пришельца, Кара пересматривает свои убеждения после обнаружения логова преступников. Тем временем Алекс пытается сработаться с Брэйни, а Лена идет на хитрость ради того, чтобы снять с любимого обвинения.

Произошедший инцидент резко поднимает уровень антипришельческих настроений среди населения, и отставка президента не улучшает положения, в то время как хакерская атака Мёрси делает некоторых инопланетян легкой мишенью для радикально настроенных землян. Между тем Грэйвс преподносит своему подельнику сюрприз, а также разрабатывает план для уничтожения работы Лютер и спасения брата. Ж'онз же в поисках Фионы попадает на тайное собрание митингующих, Брейни начинает испытывать проблемы с прогнозированием будущего, а Алекс обнаруживает в рядах бойцов ДЭО предателя, благодаря которому злодеям удается запустить следующий этап своего плана.

Супергёрл ловят в последний момент, когда она падает на землю. В атмосфере до сих пор есть криптонит, который делает ее слабее, но Лена находит способ сохранить ей жизнь. Во флешбеках раскрывается природа Бэна Локвуда и его присоединения к Мёрси Грэйвс.

Кара не может бороться в полную силу при отравленном криптонитом воздухе и из-за хрупкого костюма, но ей приходится вступить в схватку с инопланетянами, напавшими на карнавал. Создается безвыходная ситуация, но в последний момент препятствия устранены.

Полковник Хейли принимает неожиданное решение насчет Супергёрл. Кара пишет серию статей про инопланетян в Нэшнл Сити в надежде, что люди перестанут их так бояться. Вместо этого статьи ставят некоторых пришельцев под удар.

Все готовятся к Дню Благодарения, но Каре не до него: она тяжело переживает последствия своих телевезионных дебатов с Беном Локвудом о настроенных против инопланетян горожанах. В это время Джеймс и Лена пытаются разработать план по борьбе с Детьми Свободы.

Супергёрл попадает в ловушку Детей Свободы. Манчестер и Джеймс оказываются в нужное время в нужно месте. Лена продолжает свои эксперименты над людьми, завлекая их трогательной историей. Ж’онн сожалеет о своих поступках.

Ния просыпается от странного сна, и ей не помешает помощь Кары и Брейни, чтобы в нем разобраться. Подсказки, собранные с помощью друзей, позволяют Супергёрл снова спасти невинных и наказать злодеев. Но руководство недовольно ее скрытностью.

Барри и Оливер оказываются в розыске, а Кара в плену в лаборатории. С помощью Алекса и Циско им удается освободиться и напасть на след негодяя, но без совета Супермена не обойтись. Барри и Кара рискуют жизнью, чтобы избежать новых последствий и вернуться в свою вселенную.

Кара пытается вернуться к своей обычной работе, но полковник Хэйли слишком озабочена личностью Супергёрл. Кара, Алекс и Ж’онн сталкиваются с новыми агрессивными инопланетянами, из-за нападения которых Хэйли приближается к долгожданной разгадке. Друзьям придется прибегнуть к крайним мерам, чтобы избежать огласки.

Жизнь продолжается, но связь между Карой и Алекс пропала после удаления у последней из памяти знания о личности Супергёрл. Во время расследования происхождения нового наркотика, заполонившего улицы, Алекс ощущает этот пробел в памяти и обращается за помощью. Кара помогает Ние смириться с ее собственными сверхспособностями.

Кара в качестве журналиста присоединяется к расследованию Алекс, и сестры обсуждают перспективы старшей из них. Ния переживает о своих потерях и приобретениях, но Супергёрл и Брейни приходят ей на помощь. Новое предложение о сотрудничестве пробегает черной кошкой между Леной и Джеймсом.

Из тюрьмы сбегает опасный преступник, который оказывается инопланетянином, обладающим мощным артефактом и готовой бандой. Супергёрл пытается убедить мэра отложить запуск ракеты, которая должна вывести на орбиту спутник, предназначенный для уничтожения всех пришельцев из космоса. Когда команда одолевает бандитов, оказывается, что ракета направлена на Белый дом. Бэну предлагают место директора Департамента инопланетных отношений. Алекс перестает доверять Бэйкеру и обещает Лене помочь с ее исследованиями.

Бэн поднимает сопротивление против инопланетян, и в назревающей схватке «Элита» принимает сторону пришельцев. Однако революции не суждено состояться, когда инопланетяне и люди узнают друг друга получше. Супергёрл, Ния и Ж’онн одолевают всех злобных металюдей, кроме одного, и охотник пускается в погоню. Джимми оказывается подстрелен незнакомцем.

Из тюрьмы по состоянию здоровья выпускают брата Лены, Лекса, отправленного туда за преступления против Супермена. Сестра очень хочет помочь недавнему заключенному и начинает работу над лекарством, которое, однако, сначала предстоит испытать на ком-то еще. Ж’онн и Кара борются с Манчестером, у которого на этот раз есть необычное оружие. Пока охотник занят преступником, Супергёрл защищает город от наводнения.

Три года назад Лекс нанял человека, чтобы следить за Джимми, пока он сам будет в тюрьме. Девять месяцев назад русским удалось найти двойника Супергёрл, о чем Лексу стало известно. Последние четыре месяца они занимались ее подготовкой к жизни среди людей. Лексу нужно лекарство Лены, чтобы сделать свою подопечную сильнее оригинала.

упергёрл вместе с Алексом и Леной используют последнюю зацепку, чтобы отыскать Лекса. Расследование приводит их в старую лабораторию, где проясняются подробности работы Евы. Здесь же Супергёрл впервые сталкивается с Черным Криптонитом, и Лена объясняет его предназначение. На пресс-конференции в Белом доме появляется Красная дочь, и последствия этого непредсказуемы.

Грезящая становится новым защитником города, пока Кара вынуждена искать способы очистить запятнанное имя Супергёрл и навсегда покончить с коварным Бэном Локвудом. Чтобы перебороть свой синдром посстравматического стрессового расстройства, Джеймс решает пойти на крайние меры.

Кара и Лена отправляются на поиски Лекса. Их поджидает ловушка, которая может раскрыть личность Супергёрл. В то же время Алекс получает долгожданный звонок, который многое изменит. Джеймс практикует использование своих суперспособностей. Бэн Локвуд выступает с неожиданной речью.

Кара встречается с Красной Дочерью лицом к лицу, но злодейка сбегает, чтобы позднее объявиться в доме Алекс и снова затеять драку с настоящей Супергёрл. Ж’онн, Брэйниак и Ния проникают на государственную базу, чтобы спасти заключенных инопланетян, но сами попадают в неприятности.

Наступает время финальной схватки между Лексом и Супергёрл. Все герои прибывают на закрытый остров, где плененные инопланетяне подневольно работают над оружием, которое должно уничтожить Супермена. Много жертв и изменений в жизни города несут эти события, но история на этом не заканчивается.