מעבורת חלל מסחרית סובלת מכשל במנוע, וקלארק קנט, בן דודה של קארה, עוזר לה לחלץ את החללית ולחקור את המקרה.

נבל התוקף את נשונל סיטי בנשקי קריפטונייט פוגע בסופרגירל, וסופרמן מאשים את האנק ואת הדי-אי-או.

הנשיאה מארסדין מותקפת במהלך ביקורה בנשונל סיטי לרגל החתימה על חוק שוויון הזכויות לחייזרים. קארה והדי-אי-או חוששים שהאסיר שנמלט מידיהם עומד מאחורי התקיפה.

גופתו של חייזר לא רשום מובילה את קארה אל 'מועדון קרב' מחתרתי, שבו חייזרים נלחמים עד המוות תחת פיקוחה של רולטה.

כנופיית גנבים קשוחים תוקפת את סופרגירל באמצעות טכנולוגיה חייזרית, והיא מגלה שהארגון 'קדמוס' מספק להם את כלי הנשק המתקדמים.

מדען, הנגוע בטפיל שואב אנרגיה, תוקף את ז'ון וקארה ויונק מהם את כוחותיהם. הגרדיאן נחלץ לעזרתם.

קארה יוצאת להציל את מון-אל מקדמוס ונתקלת בהאנק האמיתי, שהפך ל-'סייבורג סופרמן'. הגארדיאן מואשם ברצח שלא ביצע.

בפרק שתחילתו ב-"סופרגירל",ממשיך ב-"הפלאש", "החץ", ומסתיים ב-"אגדות המחר", קארה מנסה לגייס את עזרתה של לאנה לותור כדי למנוע מסייבורג סופרמן לשחרר וירוס קריפטוני שיצר אביה, זור-אל.

קארה ומון-אל חוקרים מקרה של נערה נעדרת ומועברים לכוכב העבדים מא'אלדוריה, הסובב סביב שמש אדומה שגוזלת מהם את כוחותיהם.

בתום קרב עם לייבווייר, קארה כועסת על מון-אל, שהתעלם מפקודתה להגן על אזרחים, ועל ג'יימס, שחושף את זהותו הסודית.

ז'ון לוקח את מגאן לדי-אי-או כדי להגן עליה מפני ארמאק – מאהבה לשעבר, שהגיע לכדור הארץ כדי ללכוד אותה ולהשיבה למאדים, שם תוצא להורג כבוגדת.

לאנה מואשמת בכך שסייעה למטאלו ולליליאן להימלט מבית הכלא. קארה מסרבת להאמין שחברתה אשמה ומנסה לטהר את שמה.

גמד נוכל בשם מיקסזפיטליק מופיע ומציע נישואין לקארה. קארה ומון-אל חייבים למצוא דרך לעצור את היצור המטריד מהממד החמישי.

ז'ון וקארה מצילים את ג'רמייה משיירה של קדמוס, ומשפחת דנוורס מאושרת, עד שמון-אל מתחיל לחשוד במניעים לחזרתו הפתאומית.

קארה לוחצת על סנאפר לפרסם כתבה על ארגון קדמוס, שחוטף חייזרים ומעביר אותם לכוכב לכת אחר. בינתיים, אלכס ומגי מחפשים את ג'רמייה.

בפרק מיוחד המפגיש את "סופרגירל" עם "הפלאש", הדאקסמים דורשים שמון-אל ישוב הביתה, וקארה מגלה שהוא נסיך ושמצפים ממנו להוביל את שיקום החברה שלו.

ג'ק, האקס של לאנה, מכריז על המצאתה של טכנולוגיית ננו-בוט פורצת דרך, אבל לאנה, קארה ומון-אל מגלים שג'ק נתון לשליטתה של המצאתו.

חבר ילדות של משפחת דנוורס, שיודע את סודה של קארה, חוטף את אלכס ודורש לשחרר את אביו, פושע ידוע לשמצה, מבית הכלא.

חייזר מגזע שבעבר היה רודף שלום, תוקף את נשונל סיטי, וקארה, מון-אל וג'יימס מגלים משגר שבנו לאנה והחייזרית ריאה.

הדאקסמים פולשים לנשונל סיטי, וריאה חושפת נשק סודי ומפתיע, אבל קארה, מון-אל וחבריהם מצליחים להפוך את הקערה על פיה.

בפרק האחרון לעונה, קאל חוזר לעצמו, קארה מתמודדת מול ריאה בקרב טקסי עתיק, ולאנה מנסה למצוא דרך לגרש את צי האויב.