Les parents de Mon-El arrivent sur Terre pour récupérer leur fils et prince de Daxam. La petite amie de Winn le met en porte-à-faux par rapport à la loi.

Kara et Alex rentrent à Midvale dans la maison familiale pour faire une petite pause. Là-bas, Kara se souvient d’un douloureux souvenir, la mort d’un ami d’enfance, et comment cette expérience traumatisante a rapproché les sœurs Danvers.

Entre Ben Lockwood qui souhaite accroître le mouvement anti-extraterrestre et le désir de l’Élite de s'en prendre à Ben ainsi qu'à ses sbires, Supergirl s’inquiète pour la sécurité du peuple américain. Quand Lockwood organise un rassemblement, les aliens décident de manifester pacifiquement. Brainiac et J'onn rejoint la marche extraterrestre tandis que Supergirl et Dreamer patrouillent afin de protéger les foules. Quand les problèmes se multiplient, Supergirl se trouve obligée de prendre position.

L’enquête de Kara sur les activités " criminelles " de William Dey aboutit à la révélation choquante qu’il n’est pas ce qu’elle pense. Au même moment, le conflit entre Malefic et J’onn J’onzz atteint un point critique...

La lutte de Supergirl contre Leviathan atteint son paroxysme alors qu’elle affronte Rama Khan. Pendant ce temps, Lena et Hope travaillent au lancement du projet " Non Nocere ". La seconde s’avère être un atout précieux pour la première.

Nia et Brainy tentent de sauver Supergirl de la zone fantôme en voyageant dans le temps jusqu'à la maison de Kara en 2009. Bien que déterminés à sécuriser l'objet nécessaire pour aider Supergirl, Brainy s'inquiète de garder un profil bas afin de ne pas modifier la chronologie future. Cependant, lorsque leur navire s'écrase à leur arrivée, une jeune Kara Danvers est la première sur les lieux. Pendant ce temps, une jeune journaliste nommée Cat Grant jette son dévolu sur Midvale car elle soupçonne qu'il y a une grande histoire dans la petite ville.

La jeune Kara fait l'expérience de la kryptonite pour la première fois, Nia et Brainy sont piégées par des extraterrestres et un jeune Cat Grant peut être la raison pour laquelle Supergirl ne sort jamais de la zone fantôme.

Kara décroche l'article de ses rêves pour Catco, mais lorsque la ville est soudainement attaquée par un monstre de cauchemar au même moment que son entretien, elle est obligée de réfléchir sérieusement à sa vie et de décider si elle peut continuer à vivre à la fois comme Kara et Supergirl. Alors que Dreamer prend la tête de la recherche du Totem du Rêve, qui peut vaincre le monstre des cauchemars à National City, elle réalise qu'elle doit demander de l'aide à sa sœur Mauve. De vieilles blessures refont surface alors que les deux soeurs se retrouvent face à face.