静岡県三島市には３つの私立高校がある。毎年東大合格者を数多く輩出する男女共学の駿豆西高校、通称「西高（にしこー）」。厳粛なカトリック系の女子校・聖三島女学院、通称「三女（さんじょ）」。そして、原平助（錦戸亮）の母校であり、現在彼が教鞭を執る仏教系の男子校・駒形大学付属三島高校。西高と区別するため通称「東高（とんこー）」と呼ばれている。ある日、三島市の高校生たちが乗っている電車の中で盗撮騒動が起こった。疑われたのは東高の生徒・成田淳（船崎良）で、被害者は三女の生徒・山田・ビルケンシュトック・京子（トリンドル玲奈）。濡れ衣を晴らすため、平助は成田と生徒会長の半田豪（鈴木貴之）を伴い三女を訪れる。すると鬼の形相で女教師・蜂矢りさ（満島ひかり）が現れ、平助たちを一喝するのだった。隣接する東高と三女は幾度となく合併の噂が立つが、OBやPTAの反対に遭い流れていた。だが、今回はついに理事長同士の話し合いにまで進行。しかしどうしても交わることのできない両校の間にある深い溝…その原因のひとつに、１４年前に起こった未解決事件の存在があった。

静岡県三島市にある仏教系男子校・駒形大学付属三島高校（通称：東高（とんこー））とカトリック系学校・聖三島女学院（通称：三女（さんじょ））。三女の礼拝堂が１４年前に全焼。再建築工事費等から経営難に陥り、この歴史的不仲にあった両校に合併話が持ち上がった。宗教も偏差値もまったく違う両校では反対派も多く、３年生の１クラスだけ実験的に男女共学にすることに。そのクラスの担任であるとんこー側の教師・原平助（錦戸亮）、そして三女側の教師・蜂矢りさ（満島ひかり）も入れ替わってそれぞれのクラスの担任になるが、生徒たちからナメられてしまう。そんな中、三女にはとんこー男子との男女交際を禁ずる校則があるにも関わらず、秘密裏に交際していた海老沢ゆずる（重岡大毅）と阿部あまり（森川葵）は切羽詰まり、大胆な行動に出てしまう。大問題として受け止めた三女校長・吉井良江（斉藤由貴）は共学化も白紙に戻そうとし平助に詰め寄る。平助は生徒からの信頼を取り戻すべく、自分の青春時代の経験から学んだことを授業で伝える。それは、初恋の相手・蜂矢祐子（波瑠）の思い出につながるものだった。

平助（錦戸亮）は、合同文化祭の打ち合わせのため行きつけのスナックで、りさ（満島ひかり）と待ち合わせをしていた。そこで、かつての親友で恋敵だった蔦谷サトシ（永山絢斗）と１４年ぶりに再会する。平助の学生時代にも合同文化祭の計画があったようで「姉が実行委員だった」と話すりさと、ミス三女コンテストの司会をするはずだったと話すサトシの間で戸惑う平助。礼拝堂の火事がなければ、合同文化祭が行われていたはずだったのだ。そして、再会したサトシと当時から現在までの軌跡を辿るうちに、平助は意外な話を聞くことになる。 一方、合同文化祭実現に向け、実行委員が男女混合で選ばれ動き出したが、その前に大きな越えなければいけない山があった。それは学力テスト…東高と三女の偏差値に開きがあるため、三女に行った平助のクラスは最下位にならないこと、東高のりさのクラスは東高で１位を目指すこと。達成されなかったら、合併も合同文化祭もナシになってしまうのだ。そこで、平助は実家の永楽寺に成績の悪い７名の生徒を集め、合宿をして勉強に専念させようとするが…。

スナック「ガールズバー」でサトシ（永山絢斗）を見つけ、りさ（満島ひかり）の父・善人（平田満）は大暴れ。共学に断固反対の善人は、署名運動して嘆願書も出したのに聞き入れて貰えなかったと言い、１４年前の火事のことを語り始める。消防団の団長をしていた善人が火事現場に駆けつけた時の事、その後の蜂矢家がどうなってしまったのか…。サトシを責める善人に平助（錦戸亮）は、当時、りさの姉である祐子（波瑠）を好きだったと言い周囲を驚かせた。一方、高校では淡島舞（坂井真紀）がSNSを使って仕入れた生徒たちの情報を平助やりさに伝える。生徒たちが、何気に恋をしているような…その中でも、異色のカップルが誕生していた。そんな中、合同文化祭開催に向けてまず実行委員が打ち解けるべきと、生徒たちから三津シーパラダイスへ行き親睦を深めたいとの企画が持ち上がった。だが、りさから三津シーパラダイスに行きたい理由は親睦を深めることが目的ではないと聞いた平助は、三女生に代々伝わる都市伝説を知ることになる。

ある朝、満身創痍の古井豊（矢本悠馬）がヨロヨロと登校してきた。平助（錦戸亮）や友人たちが心配する中「階段から落ちただけ」としか言わない古井。ビル（トリンドル玲奈）は、自分のせいかもしれないとつぶやく。実は、西高生がビルケン友の会というファンサイトを勝手にやっていて、ビルと付き合っている古井への誹謗中傷の書き込みに古井が反論したため、西高生が犯行に及んだと言うのだ。学校にやってきた警察官から報告を受けた吉井（斉藤由貴）たちだが、古井は西高生に暴行を受けたことをどうしても認めない。そんな古井を見た生徒会長の中井貴子（黒島結菜）や半田（鈴木貴之）等仲間たちが、「箱根まで駅伝」に出場して西高に勝ちたいと言い出した。天敵と言われていた東高と三女の生徒たちが、自主的に一致団結したことに感動を隠せない平助。駅伝出場が決まり、合併を県内にアピールするチャンスに恵まれたことで、両校の首脳陣が動き始めた。

一方、生徒・教師さまざまな恋の駆け引きが行われる中、りさ（満島ひかり）の気持ちに変化が現れる。

東京の学校に転校が決まっている中井（黒島結菜）は、ほかの非協力的な同級生たちと比べ、積極的に文化祭の準備に励んでいた。転校を周りに隠していることを海老沢（重岡大毅）から聞いたりさ（満島ひかり）は、聖駿高校の新校歌を平助（錦戸亮）と中井の２人で作るよう強引に指示する。しかし、実家でのゴタゴタを抱えている平助は、中井の転校を知らず、なかなか校歌作りを始める様子がない。そんな平助にイラついたりさは、いつもの調子で攻め立てるが、逆に平助に怒鳴られてしまう。一方、ドンマイ先生こと淡島（坂井真紀）との許されぬ恋を平助に白状した一平（えなりかずき）は、平助から別れろと強く言われるものの、なかなか別れ話を切り出せないでいた。そして、中井が誰にも告げずに三島から去る日、目の前には意外な光景が…。

村井守（小関裕太）が三女の制服を着て登校していることが、東高の理事長でもある父親（津田寛治）にバレてしまい、合併も青春祭も中止だと告げられてしまう。村井は「体は男だけど、心は女」という違和感に悩む性同一性障害だったのだ。クラスメイトたちは動じることなく、そのままの村井を受け入れているが、父親はどうしてもその事実を受け入れられない。平助（錦戸亮）は、なんとか青春祭の開催だけでも認めてもらおうと、理事長の家に通いつめるが会ってももらえない。いよいよタイムリミットが近づき、最後のお願いでりさ（満島ひかり）とともに理事長の家に出かけた平助たちの目に飛び込んできたのは、意外な光景だった。

そんな中、地元を離れて村井に心おきなく女子になってもらいたいと考えた神保愛（川栄李奈）たちは、完璧に女子の格好をした村井と共に中井（黒島結菜）に会うため東京に来ていた。久しぶりに再会した神保たちは、合併や中井が一生懸命準備した青春祭が中止になってしまいそうなことを伝える。しかし、久々に会った中井は今までとはどこか違う様子で…。

フリーライターとなった祐子（波瑠）が１４年ぶりに現れた。WEBと連動した文化祭特集の取材をするために母校へ来たというが、平助（錦戸亮）やりさ（満島ひかり）は複雑な気持ちを隠せないでいた。そして、祐子が戻ってきたことを平太（風間杜夫）から聞いた善人（平田満）は、かつての冷たい態度を祐子に謝罪するためにガールズバーへ向かい、久々に一堂に会する。そんな祐子との再会に動揺するりさは、実家にいるのが気まずいからと平助の家に押しかけ寝泊まりすることに。結婚を前提に友だちから付き合い始めることにした不器用な２人の距離は縮まるのか…！？ 一方、永楽寺には平太の再婚相手・せつ子（麻生祐未）が現れた。新しい母親候補の突然の登場に反発する平助と一平（えなりかずき）だが、せつ子の完ぺきに家事をこなす様子になすすべがない。 青春祭が近づき、準備が着々と進められていく中、祐子が三島に戻ってきたことで１４年前の火事の話題が浮上。新たな事実を知ってしまった平助は、ショックを隠し切れず青春祭直前、ついにある決心をする！

平助（錦戸亮）が情熱を傾けてきた念願の合同文化祭「青春祭」が幕を開けた。数カ月前まで目も合わさなかった東高と三女の生徒たちが、はじけるような笑顔で活気に溢れ青春祭を楽しんでいた。そんな中、三女の礼拝堂放火事件を引き起こしたという過去に捕われ続けてきた平助は、祐子（波瑠）の出現もあり、今度こそ事件に決着をつけようと心に決めていた。礼拝堂に祐子を呼び出し、何もかも告白するつもりの平助の前に、サトシ（永山絢斗）が立ちふさがる。 東京に転校した中井（黒島結菜）も加わり、生徒・教師が一緒になりキャンプファイヤーを囲んで２日間行われた青春祭も終わりを迎えようとしていた。文化祭のクライマックスに、平助は自分の過去を告白しようと生徒たちの前に立つが、それが意外な展開に…！？