Deux mois après l'incident d'Halloween, Tatsuya et ses amis organisent une fête de départ pour Shizuku qui va étudier à l'étranger, en Amérique. Avec le début du nouveau semestre, une étudiante américaine en échange arrive à la First High School.

Angelina se retrouve à la poursuite de déserteurs qui sont maintenant mêlés à des meurtres macabres au Japon.

Témoin d'un de ces meurtres, Leo se retrouve également victime de ces derniers...

Tatsuya continue d'enquêter sur l'affaire des vampires, mais avec la présence d'un tiers capable de se dissimuler même à son regard, il n'est décidément plus l'heure à la retenue...

Tatsuya découvre que Lina n'est autre qu'Angie Sirius, capitaine-chef des Stars, et cette dernière se retrouve maintenant obligée de le tuer pour préserver son secret.

Les élèves du lycée 1 ont convenu d'une stratégie pour repérer et intercepter les parasites, désormais repérables grâce à un émetteur implanté par Tatsuya.

C'est alors que le signal de ce dernier est repéré au lycée, à la stupéfaction générale...

Tatsuya et ses amis profitent d'un léger répit à l'approche de la St-Valentin, mais la situation n'est résolue en rien, et les parasites se montrent désormais bien plus discrets...

L'androïde Pixie montre un comportement pour le moins étrange, et semble dévier de son programme, comme mû par une volonté propre.

Alors que Tatsuya se propose de l'examiner, elle lui témoigne des gestes d'affection...

Suite à la défaite de Lina et des forces des USNA, les Yotsuba s'assurent la non-interférence du colonel Balance.

Toutefois, le problème des parasites persiste et Tatsuya décide de prendre les devants, utilisant Pixie afin de les localiser.

Tatsuya et Lina apprennent que les parasites sont rassemblés en un lieu, et décident de les éliminer. Tatsuya a mis au point une méthode pour sceller les parasites et les neutraliser à défaut de les détruire, mais ses efforts sont entravés par Lina qui est aveuglée par sa mission.

L'affaire des parasites derrière eux, Tatsuya et ses amis doivent maintenant faire leurs adieux à leurs aînés en terminale et se préparer pour la nouvelle année scolaire.

Venus retrouver Shizuku de retour d'Amérique à l'aéroport, Tatsuya et Miyuki croisent Lina qui est elle, sur le point d'y repartir.

Tatsuya et Miyuki sont invités à la fête célébrant la construction de la Tokyo Offshore Tower.

Mais dans le même temps, les Yotsuba ont été mis au courant d'une tentative d'attentat fomentée par le Front de l'humanité avancée, et ont envoyé Ayako et Fumiya Kuroba pour enquêter et capturer vivants leurs agents.

La Tokyo Offshore Tower risque d'être détruite par des extrêmistes pro-mages, mais tout se complique quand un tremblement de terre compromet l'évacuation... Tatsuya va donc encore une fois se retrouver à accomplir l'impossible.