竜を飼う国｢ロートレアモン騎士国｣に建つ、アンサリヴァン騎竜学院に通うアッシュ・ブレイクは、パルと呼ばれる、自分の相棒たる竜が誕生しないことに悩んでいた。ある日、他国のスパイに遭遇したアッシュは、崖下へと転落する。その時、左腕に刻まれた飼い主とパルを繋ぐ証である星刻が輝き出し…

アッシュ・ブレイクは、竜騎士でありながら人間の少女として誕生した自身の竜(パル)エーコと、アンサリヴァン騎竜学院の男子寮で同棲することになる。ある日、街に出掛けることになったアッシュとエーコは、ロートレアモン騎士国第四王女のシルヴィア・ロートレアモンと出会うが、直後にアッシュはエーコと逸れてしまい…

学園唯一の天空竜騎士であり、生徒会長でもあるレベッカ・ランドールに生徒会への入会を勧められたアッシュ・ブレイクだったが、生徒会へ入ることを決めきれずにいた。ある日、アッシュを襲ったゼファロス帝国のミルガウスとアーニャは、魔道工学を駆使し復活させた屍灰竜でロートレアモン騎士国への攻撃を目論んでいて…

晴れて生徒会に所属することになったアッシュ・ブレイクは、同じく生徒会への所属が決まったシルヴィアの様子がおかしいことに気付く。その原因が彼女の姉・ヴェロニカの学院訪問にあると知り、彼女の専属メイドであるコゼット・シェリーから、彼女達の過去について聞くことになる。

シルヴィア・ロートレアモンは、姉・ヴェロニカと4年ぶりの再会を果たすが、ヴェロニカはシルヴィアのドラグナーとしての能力を全く認めようとせず、自身の騎士であるグレン・マクガイアとの結婚を勧める。そして後日、シルヴィアは教会で懺悔の祈りを捧げるが、そこに指名手配犯・断罪のアヴドーチャが現れ…

指名手配中の断罪のアヴドーチャが聖ヴァレリア教会を占拠したことにより、シルヴィアは人質として捕らえられてしまう。その一方で、シルヴィアが人質となっていることを知ったアッシュ・ブレイクらは、彼女の姉・ヴェロニカとともに魔導艦シルヴァヌスで作戦会議を行い、人質の救出を試みる。

ルッカ・サーリネンに対する彼女の竜（パル）・ガウェインが抱いている想いを知るために、アッシュ・ブレイクはガウェインと対峙する。暴れるガウェインに対して、アッシュは騎乗を試みるが、失敗に終わる。そして、アンサリヴァン騎竜学院の合宿を迎え、アッシュは、再びルッカとガウェインの絆を取り戻すべく、行動する。

ルッカ・サーリネンの竜(パル)・ガウェインの攻撃を受け、5日間も眠りについていたアッシュ・ブレイクだったが、ナヴィーからガウェインの命がもう長くはないことを聞かされ、ガウェインがいるであろうウィリンガム霊廟に向かうことになる。しかし、そこにはミルガウスが復活させた屍灰竜の大群がおり、苦戦を強いられる。

ロートレアモン騎士国の騎士王、オズワルド・ロートレアモンから大陸会議が開催される首都フォンティーンに出向くように通達されたアッシュ・ブレイクとエーコ。会場のフォンティーン城に各国の首脳陣が集まる中、ゼファロス帝国からはクラウス・ヴィターハウゼンが出席し、その隣にはミルガウスの姿もあった。

仮面舞踏会を前に、シルヴィア・ロートレアモンはミルガウスの正体についての自身の考えをアッシュ・ブレイクに打ち明ける。別室にいるエーコは、ドレス選びをしていたが、プリムの一言がきっかけで部屋を飛び出してしまう。その一方で、ミルガウスは、自身の野望を達成するためのある計画を密かに進めていた。

フォンティーン城の上空に燐光を放ちながら浮かんでいる巨大な卵に亀裂が入り、中から一体の成竜が飛び出す。アッシュ・ブレイクらを余所に、ミルガウスはヴェロニカ・ロートレアモンらに自身の正体を明かす。そして、アッシュは仲間全員の力を借りながら、ミルガウスとの決戦を迎える。