バリーは夢の生活をしている。両親が生きており、アイリス･ウェストをデートに誘った彼は、ついに普通の男としての人生を歩むことができる。キッドフラッシュという新たな俊足の男が、セントラル･シティの平和を守っているからだ。だが、大惨事が起きたとき、バリーは決断を下さなければならなくなる。今の世界でバリー･アレンとして生きていくのか、それとも元の世界に戻ってフラッシュとして生きていくのか。

バリーは、フラッシュポイントの余波が思った以上に大きいことに気づく。そして、バリーは新たに同僚となったジュリアン･アルバートに会う。ジュリアンは、顔を合わせるなりバリーに対する嫌悪感をあらわにし、バリーを驚かせる。

バリーたちは、アース２のウェルズ博士とジェシーとの再会を喜ぶ。ウェルズ博士は、ジェシーも速く走る能力を持っており、アース２で人々を救っているとバリーとケイトリンに明かす。だが、娘の身を心配するウェルズ博士は、ジェシーが能力を使わないようバリーたちから説得してほしいと言う。一方、金属を操れるマジェンタという新たなメタヒューマンが、街を恐怖に陥れる。

ジェシーを能力面で指導するバリーは、新たなメタヒューマンのミラーマスターが現れたとき、彼女が自分と同行するのを許可する。ミラーマスターは昔からのパートナー、トップとともに、レナード･スナートに報復するため、彼の居場所を捜していた。ジェシーもバリーとともに活躍するが、バリーのある指示に従わなかったために、悲惨な結果を引き起こしてしまう。

自分の体に何が起きているのかを必死に解明しようとするケイトリンは、名高い生物医学研究者の母、タンホイザー博士に会いに行く。メタヒューマンとしての能力が強まる中、母ならその理由が分かるだろうと期待したが、ただの被験者のような対応をされた彼女は、母に冷たい態度を取り、つらい過去の話を持ち出して、母との大げんかに発展する。一方セントラル･シティは、謎めいたメタヒューマンから攻撃を受け、バリーはジュリアンに捜査を手伝わせてほしいと言う。

ウォリーは、キッドフラッシュとして活躍する夢を何度も見るようになる。そんな彼を見たバリーは、ウォリーの安全のためにはアイリス、ウェストそしてウォリーに、フラッシュポイントでのウォリーの運命を告げなければならないと気づく。

ケイトリンは自分の能力を使ってバリーを救出する。だが母の予想したとおり、能力を使ったことによって、隠れていたキラーフロストとしての人格が出てきてしまう。キラーフロストはアルケミー博士を捜そうと暴れ回り、ジュリアンを誘拐してフラッシュとバイブの２人と対峙する。一方、ウェストとウェルズ博士は腹を割って話し合う。

ミネーターと呼ばれる宇宙人がセントラル･シティを襲撃し、バリーはスター･シティにいるアローに助けを求める。ドミネーターを倒すのは想像以上に難しいと気づいた２人は、レジェンドたちとスーパーガールを呼ぶ。スーパーヒーローたちは全員で攻撃の計画を立てていく。一方、ウォリーは宇宙人との戦いに参加を志願するが、アイリスに止められる。

アルケミーとサビターの脅威が迫り、バリーはクリスマスやアイリスとの関係に心を集中できない。バリーはサビターを倒すためにアース３へ行き、ジェイ･ギャリックから助言をもらおうとする。一方ウォリーは、バリーとサビターの戦いで援護射撃をしたいと言い出す。だが彼はウェルズ博士から能力面で指導を受けていると明かし、バリーはそれが気に入らない。シスコは初めて兄のダンテがいないクリスマスを迎えることになり、古傷を思い出す。

バリーの見た未来でアイリスがサビターに殺されてしまう。同じく未来に登場していたプランダーという悪党がセントラル･シティに姿を現すが、バリーはプランダーを捕まえたらアイリスの運命がより未来に近づくのではないかと恐れる。ウォリーは、プランダーを捕まえるのを躊躇しているバリーを不審に思い、キッドフラッシュとしてプランダーを捕まえようとする。一方ケイトリンは、ジュリアンにある仕事の話を持ちかける。

バイブの能力を持つジプシーというコレクターがセントラル･シティに姿を現し、ウェルズ博士は過去の清算を迫られる。ジプシーは、ウェルズ博士をアース19で犯した罪の裁判に出席させるため連れ戻しに来たのだ。実はアース19から別のアースへ行くことは禁止されていた。ウェルズ博士は降伏するが、ジプシーとデスマッチを行えばウェルズ博士は釈放されると知ったバリーとシスコが間に入り、ウェルズ博士の代わりにシスコがジプシーと戦うことを申し出る。

バリーとＳＴＡＲ（スター）ラボチームは、協力してクライブ･ヨーキンというメタヒューマンの犯罪者を倒そうとする。人の体を急速に分解し、手際よく人々を殺害していくヨーキンの次の標的はウェストだが、そこにアイリスも巻き込まれてしまう。一方、引き続きキッドフラッシュを能力面で指導しているフラッシュは、キッドフラッシュの能力をさらに高めるために新たな方法で彼を指導する。

ジェシーから、ハリーが誘拐されたと聞き、バリー、ケイトリン、シスコとジュリアンは、ゴリラシティからハリーを救うため、アース２へ行く。バリーたちは即座に捕まり、グロッドのもとへ連れて行かれる。グロッドはゴリラシティのトップ、ソロバーがアース１を侵略するのを阻止するためにバリーたちの協力を必要としていたのだ。一方アース１では、重力を操れるメタヒューマンを止めるため、ジェシーとキッドフラッシュとウェルズ博士が出動していた。

アース１でもグロッドとゴリラ軍団が戦いを展開する。セントラル･シティが破壊される前に彼らを止めようとするフラッシュとＳＴＡＲ（スター）ラボチーム。そこにジプシーが戻ってきて、フラッシュたちに加勢する。一方ジェシーは、ウォリーとともにアース１に留まろうと考える。

ウォリーはバリーに指導してもらっている間、サビターの幻覚を見るようになっていた。だがウォリーは、そのことをバリーたちチームメンバーには隠していた。一方、ある危険な秘密がバリーとアイリスの幸せを脅かす。

サビターを倒して仲間たちを助けようと必死になっているバリーは、答えを得ようとスピードフォースへと突入する。一方ウェルズ博士は、ジェシーにある忠告をする。

モン＝エルとハンク･ヘンショウが昏睡状態のスーパーガールを抱えてやって来て、バリーたちを驚かす。モン＝エルたちは、ミュージック･マイスターに呪文をかけられたカーラを救ってほしいと頼む。だが、フラッシュも同じような昏睡状態に陥り、カーラとバリーが目を覚ますと、彼らはスーパーヒーローの能力を持たないパラレルワールドにいた。そこから脱出するには歌と踊りが満載の台本を最後まで演じ切らなければならなかった。

フラッシュはアース19からやってきた悪党アブラカダブラと戦う。アブラカダブラは、そこで「逃がしてくれたらサビターの正体を教えてやる」と言い、アイリスを救おうと必死なバリーは提案を受け入れようかと悩むが、アブラカダブラはジプシーがやって来た騒ぎに紛れて逃げてしまう。一方ジュリアンは、ケイトリンに対してまだ少し冷たい態度を取るが、彼女がジプシーとの戦いで重傷を負うと、すぐに駆けつけるのだった。

バリーは未来でサビターの正体を突き止め、アイリスを救いたいと考える。2024年にたどり着いたバリーは、そこで年を取った自分自身と仲間たちに遭遇するが、アイリスの死を経験し、サビターとの決戦で大きなダメージを受け、全員が以前とまったくの別人になっていた。彼らに再び希望を持たせられるかは、バリーが未来の仲間たちが待ち望むヒーローになれるかどうかにかかっていた。一方2017年では、キラーフロストの追跡がまだ続いていた。

バリーたちＳＴＡＲ（スター）ラボチームは、サビターを倒す鍵となる人物かもしれない物理学者に会う。彼女の名前はトレイシー･ブランド。だがキラーフロストもトレイシーのあとを追っており、そのためバリーたちは昔からの友人と戦うことになってしまう。またウェストとセシルの関係は大きな局面を迎え、バリーはジュリアンに捜査を手伝わせてほしいと言う。

バリーはサビターを止めるため、思い切った行動に出る。一方ウェルズ博士は、サビターを捕まえるため、トレイシー･ブランドに罠の設計を急ぐよう迫る。そして、キラーフロストは興味深い提案を持って戻ってくる。

アイリスがサビターに殺害されるまで、残された時間は24時間。バリーは、愛する彼女を救いたい一心で、どんな手でも使うと決心する。そして、アイリスの命を救う方法はただ一つしかないことに気づいたフラッシュは、キャプテン･コールドに協力を求める。

「もう失うものは何もない」バリーが、ついにサビターとの最後の決戦へ。壮大な結末を迎えるサード･シーズン･フィナーレ。