Gordon lähtee palkkionmetsästäjäksi Gothamin kaduille löytääkseen hullun tiedemiehen ja superpahiksen Hugo Strangen ja tämän henkiin herätetyn kätyrin Fish Mooneyn.

Professori Strange on edelleen karkuteillä, mutta Fish ei luovuta ennen kuin löytää hänet. Gordon ja reportteri Valerie Vale taas päättävät etsiä Fishin käsiinsä.

Gordon lupaa auttaa Gothamin uutta tulokasta Jervis Tetchiä eli Hullua Hatuntekijää löytämään kadonneen siskonsa Alicen. Pingviini valmistautuu pormestarinvaaleihin.

Pingviini on ennakkosuosikki Gothamin pormestarin virkaan. Bruce ja Alfred etsivät Brucen kaksoisolentoa, joka on varastanut hänen identiteettinsä.

Bruce etsii Ivyä. Juuri virkaansa astuneella pormestari Cobblepotilla on hoidettavanaan vino pino kampanjalupauksia ja ennenkuulumattomalle tasolle noussut rikollisuus.

Sadistinen Hullu Hatuntekijä pakottaa Gordonin tuskallisen valinnan eteen. Vanha tuttu palaa arvoituksista pitävän Edward "Ed" Nygman elämään.

Kohtaaminen Hullun Hatuntekijän kanssa vie Gordonin syvälle psykedeeliseen ahdinkotilaan. Pingviinin on vaikea hyväksyä Nygman uuden suhteen luonnetta.

Traumatisoitunut Barnes alkaa näyttää hulluuden merkkejä. Nygma luovii eteenpäin suhteessaan Isabellaan. Falcone järjestää Leelle ja Mariolle kihlajaisjuhlat.

Leen ja Marion hääpäivän lähestyessä uusi uhka ilmaantuu. Pöllöjen hovia ympäröivät salaisuudet alkavat selvitä Brucelle.

Virus alkaa levitä ympäri Gothamia, ja parannuskeinoa kehittelevä laboratorio on vaarassa. Gordon ja Mario ottavat yhteen ennen häitä.

Gordon ja Bullock saavat tietää suunnitelmasta, joka herättäisi vanhan vihollisen henkiin. Selinan äiti palaa Gothamiin. Pingviini valmistautuu televisioesiintymiseen.

Dwightin päätös herättää Jerome henkiin synnyttää kiihkoa Jeromen kannattajien joukossa. Pingviinin ja Nygman valtataistelu kiristyy.

Jeromella on Bruce tähtäimessään. Gordonin setä tulee kylään. Pingviini ja Nygma ottavat yhteen.

Gotham saa uuden arveluttavan kelmin Nygman esitellessä Arvuuttajan. Gordonille selviää hänen isänsä kuolemaan liittyviä järkyttäviä yksityiskohtia.

Hirvittävän aseen uhka leviää kaupungin ylle. Bruce aloittaa koulutuksensa Shamaanin kanssa. Gordon saa tietää yllättävistä sukusiteistään.

Gothamin pahamaineisimmat konnat kokoontuvat yhteen, ja ilmassa on hyytävää tunnelmaa, sillä mukana on myös Pakkasherra.

Kamalien totuuksien paljastuessa Gordon painostaa Kahtryniä ottamaan paikan Pöllöjen hovin pöydästä. Bruce treenaa entistä intensiivisemmin.

Shamaani paljastaa korttinsa Brucelle, ja uskomaton paljastus johtaa Gothamin alamaailman salaisuuksien jäljille. Pingviini ja Arvuuttaja joutuvat lyöttäytymään yhteen.

Tappavan viruksen uhatessa Gothamia muutama kaupungin mielipuolisimmista konnista lyöttäytyy yhteen. Nuori Bruce on valmis vastaanottamaan kohtalonsa.

Vasta-aineen etsinnät tiivistyvät pimeyden aallon levitessä Gothamin ylle. Konnakolmikko punoo juoniaan. Brucella on vaikeuksia päästää irti menneisyydestään.

With the deadly virus spreading throughout the city, the search for the antidote continues, as Fish Mooney, The Riddler and Penguin reveal plans of their own. Bruce meets Ra's al Ghul and completes his last task in order to fulfill his destiny, but realizes he can't let go of his past. Meanwhile, Gordon tries to win back Lee, and past alliances within Gotham City are broken, while new alliances are formed.