Een dodelijke evacuatiemissie duidt op een verschuiving in de oorlog van Master Chief met de Covenant. Op Reach neemt een nieuw regime het roer over bij FLEETCOM. John voelt een dreiging dicht bij huis.

John drijft het Silver Team tot het uiterste terwijl hij op zoek is naar vermiste Spartans; Kai maakt zich zorgen over John's stabiliteit. Kwan ontdekt dat de Puinhoop een veel gevaarlijkere plek is zonder Soren. Halsey zoekt naar de identiteit van haar ontvoerder.

John en het Silver Team beginnen aan een niet-geautoriseerde missie. Laera, Kwan en Kessler moeten ontsnappen aan de muiterij van Soren's bemanning. Ackerson ontvangt verontrustende informatie van Cortana. De dreiging van een aanval dwingt Ackerson tot een onherroepelijke beslissing.

Een Covenant-aanval bedreigt het belangrijkste bolwerk van de mensheid. John, Perez en Silver Team vechten tegen een overweldigende vijand. Admiraal Keyes roept de troepen van de VN-Veiligheidsraad bijeen om een ​​definitief standpunt in te nemen. Halsey en Soren smeden een onwaarschijnlijke band terwijl ze proberen te ontsnappen uit hun gevangenschap.

In de nasleep van de nederlaag hebben de overlevenden moeite om de stukken weer bij elkaar te rapen. Op de verlaten planeet Aleria worstelt John met een ongekend verlies. Soren en Laera zoeken naar hun vermiste zoon. Makee treedt voorzichtig op terwijl de Arbiter ongeduldig wordt.

John zoekt wraak op een geheime ONI-planeet. Perez traint om een ​​nieuw soort soldaat te worden. Kai wordt verscheurd tussen haar Spartaanse code en haar loyaliteit aan Master Chief. Makee vraagt ​​Cortana om hulp bij haar zoektocht naar de Halo.

De beslissende strijd om de Halo begint. John maakt een noodlottige keuze. Soren en Kwan ondernemen een reddingsmissie. Halsey en Miranda ontketenen een eeuwenoude horror.