Joshua Nolan und Irisa konnten gerade noch rechtzeitig aus ihrer unterirdischen Gefangenschaft befreit werden, um herauszufinden, dass feindliche Truppen in Richtung Stadt marschieren.

Nolan und Irisa müssen eine mysteriöse Alien-Rasse, die so genannten „Omec“, unterstützen, um eine diplomatische Krise zu überwinden, die zur Zerstörung der Stadt führen könnte.

Bürgermeisterin Amanda Rosewater verhandelt mit den Omec über die Zukunft der Stadt Defiance. Währenddessen kehren die Tarrs zurück und sehen sich vor die Entscheidung gestellt, wem gegenüber sie loyal sein wollen: Den Menschen, den Omec oder dem Votanis-Kollektiv.

Jessica „Berlin“ Rainer untersucht einen Bombenanschlag, den das Votanis-Kollektiv im Zentrum von Defiance verübt hat. Währenddessen nimmt Stahmas geheim gehaltenes Verhältnis mit T’evgin, dem mysteriösen Omec-Anführer, eine überraschende Wendung.

Joshua Nolan und Jessica „Berlin“ Rainer verfolgen die Tarrs, nachdem deren Verbindungen zum Votanis-Kollektiv aufgedeckt wurden. Derweil sieht Alak Tarr seiner Zukunft als Vater ins Auge.

Ein Waffenhändler auf der Durchreise sorgt für etwas Unruhe, was zur Folge hat, dass es zwischen Amanda, Nolan und Berlin zu Uneinigkeit kommt. Während Nolan Probleme hat, die Miliz auf die Beine zu stellen, sorgt Stahmas Anwesenheit andernorts für etwas Ärger. Datak und Alak machen derweil eine lehrreiche Erfahrung.

Defiance wird belagert, also müssen Nolan, Amanda, Irisa und die gesamte Miliz die Stadt bis aufs Blut gegen das Votanis-Kollektiv verteidigen. Datak erinnert sich unterdessen an die harten Lehrstunden seines Vaters und trifft dann eine wichtige Entscheidung, während sich Stahma auf eine unerwartete Reise begibt.

Nach einem brutalen Mord suchen Nolan und Irisa nach dem ungewöhnlichen Biest. Doc Ywell untersucht indes das Opfer, während Amanda den Neuankömmling Stahma nicht willkommen heißen will. T'evgin findet unterdessen etwas über seine Tochter heraus.

Amanda heißt eine Delegation des Votanic Collective in Defiance willkommen. Unterdessen wird die Loyalität von Stahma auf eine harte Probe gestellt. T'evgin arbeitet indes daran, sich an das Leben auf der Erde zu gewöhnen.

Kindzi befreit Nolan aus den Fängen der VC, während sie ihn nach Südamerika transportieren, um dort ein Gerichtsverfahren abzuhalten, statt ihn in den Händen der Feinde sterben zu lassen.

Nolan, Amanda und Irisa suchen nach einem Weg, den unverwundbaren Kindzi vom Aufwachen abzuhalten und bringen mehr Omec auf die Erde. Datak scheint aus dem tödlichen Compound zu entkommen. Stahma fleht Alak um Vergebung an, bevor es zu spät ist.

Während Omec die Bürger von Defiance jagt, unternehmen Nolan, Amanda und die anderen eine Selbstmordmission um die Bedrohung ein für alle mal auszuschalten.