Abbie hat schon lange nichts mehr von Ichabod gehört, als sie plötzlich eine rätselhafte Nachricht von ihm bekommt. Gemeinsam stoßen sie auf eine neue Art des Bösen, das sie bekämpfen müssen. Dafür schließen sie sich mit alten Freunden zusammen, um die Bedrohung für Sleepy Hollow abzuwenden.

Pandora entsendet einen neuen Dämon nach Sleepy Hollow: einen sogenannten „Flüstergeist“, der es auf diejenigen abgesehen hat, die dunkle Geheimnisse hüten. Je mehr sich Crane und Abbie mit der Schattenkreatur beschäftigen, umso mehr erkennen sie, wie sehr sie bedroht sind: Beide tragen ihre komplizierte Vergangenheit mit sich herum und passen perfekt ins Opferschema des Flüstergeistes.

Die Angst geht wieder einmal um in Sleepy Hollow, denn Pandora ist zurück. Mit einem uralten, mysteriösen Gegenstand kann sie aus ganz normalen Menschen furchteinflößende Kreaturen aus der Vergangenheit machen.

Ein abstoßendes Monster terrorisiert Sleepy Hollow. Das Ungeheuer hat es vor allem auf Kinder abgesehen. Die Schwestern Abbie und Jenny müssen zusammenarbeiten, um die Kinder zu schützen. Unterdessen wächst Pandoras Macht stetig weiter, und niemand scheint sie aufhalten zu können.

Pandora terrorisiert Sleepy Hollow mit einem weiteren Monster. Ein Schwarm roter Wespen, der sich kurzerhand in eine feine Dame in rotem Kleid verwandeln kann, macht die Stadt unsicher. Die Menschen, die von den Wespen gestochen werden, treibt eine qualvolle Paranoia um und sie sterben innerhalb weniger Stunden. Nachdem bereits zwei Menschen zu Opfern wurden, bemerkt Reynolds einen Wespenstich an seinem Körper. Abby und Ichabod dürfen keine Zeit verlieren.

Um den Stein des Anubis wieder in seine Hände zu bekommen, beschwört Nevins ein weiteres Monster aus Pandoras „Büchse?, den Berserker. Unterdessen bemerkt Jenny, dass ihre Adern zeitweise glühen und entdeckt außerordentliche Kräfte an sich. Crane vermutet daher, dass der Stein des Anubis seine Macht in Jennys Körper walten lässt und sie mit enormer Energie versorgt – doch am Ende der Kraft steht der Tod...

Ein altägyptischer Gott, der gleichzeitig Pandoras Geliebter ist, kehrt auf die Erde zurück. „Der Verborgene“ ist erbost und will die Menschheit ausrotten, da sie verantwortungslos mit dem Planeten umgeht. Um sein Ziel zu erreichen, braucht er den roten Kern aus dem Stein des Anubis. Dieser steckt in Jennys Körper und „Der Verborgene“ schreckt nicht davor zurück, die Energie des Steins aus ihrem Körper herauszusaugen. Mit jedem Atemzug wird Jenny schwächer.

Crane sucht schon so lange nach Abbie, dass er völlig erschöpft aufgibt. Es kränkt ihn, dass er verdächtigt wird, etwas mit ihrem Verschwinden zu tun zu haben. Jenny und Joe machen eine beängstigende Entdeckung: Viele verschiedene Dämonen strömen nach Sleepy Hollow. Dafür kann nur Pandora verantwortlich sein

Abbie kommt an einem ihr unbekannten Ort zu sich, an dem die Sonne nicht untergeht und wo sie völlig allein zu sein scheint. Sie braucht keinen Schlaf, verspürt keinen Hunger oder Durst und verliert so jegliches Zeitgefühl. Wie aus dem Nichts taucht plötzlich Pandora auf und bietet Abbie einen Tauschhandel an.

Drei Liebespaare werden ermordet und zerstückelt aufgefunden. Das FBI bittet Abbie um ihre Hilfe, aber sie lehnt ab. Dennoch lässt der Fall ihr keine Ruhe. Zusammen mit Crane findet sie heraus, dass der Ebenbürtige – ein von Benjamin Franklin erschaffenes Frankenstein-Monster – etwas damit zu tun hat. Aber auch der Verborgene hat seine Finger im Spiel.

Jenny entschließt sich, sich den Konflikten mit ihrem Vater zu stellen und stellt ihn zur Rede. Dabei kommen lange verdrängte Familienstreitigkeiten an die Oberfläche. Währenddessen kehrt Atticus Nevins nach Sleepy Hollow zurück. Das FBI ist in höchster Alarmbereitschaft...

In Sleepy Hollow taucht ein Monster auf, das dem Jersey Devil verdächtig ähnlich sieht. Crane muss in der Vergangenheit wühlen, um eine Verbindung zwischen den beiden zu finden. Zwischen Jenny und Joe kriselt es, während es auch für Abbie nicht gut läuft. Sie kämpft immer noch mit den Folgen ihres Traumas.

Abbie und Sophie nehmen an einem Teambuilding-Seminar des FBI teil, aber sie sind abgelenkt. Eine übernatürliche Kreatur zieht ihre Aufmerksamkeit auf sich. Währenddessen erkennt Crane, dass das Symbol in den Katakomben doch mehr Bedeutung hat, als er anfangs dachte.

Der Verborgene attackiert Crane im Archiv. Doch überraschender Weise ist Crane durch Abbies Thura-Emblem geschützt. Als Pandora davon erfährt, ist ihr Interesse geweckt: Sie will durch das Emblem ihre Zauberkraft stärken. Jenny und Joe versuchen in der Zwischenzeit, ihre Beziehung zu kitten.

Der Verborgene gewinnt mehr und mehr an Macht. Um herauszufinden, wie man ihn stoppen kann, muss Crane seine Vergangenheit mit Betsy Ross neu aufrollen. Reynolds ergreift die Gelegenheit, Abbie näherzukommen, beim Schopf und küsst sie. Jetzt steht Abbie vor einer schweren Entscheidung …

Jenny, Joe, Sophie und Pandora heißen Reynolds als neues Mitglied in ihrer Mitte willkommen. Trotz ihrer panischen Angst willigt Abbie ein, zusammen mit Crane in die Katakomben zurückzukehren. Der Sinn dieser Reise: Die Büchse der Pandora wiederherzustellen und so den Verborgenen zu entmachten.

Abbie und Crane kommen der Lösung näher. Endlich wissen sie, wie sie Pandoras Büchse wieder zusammensetzen können. Doch schnell stellt sich heraus, dass das nicht reicht. Einer der Zeugen muss seine Seele opfern, um der Büchse genug Kraft zu verleihen, damit sie den Verborgenen besiegen kann.