Désormais agente spéciale au FBI, Abbie Mills est contactée par Ichabod Crane, après neuf mois de silence. Incarcéré pour avoir tenté d'importer une mystérieuse tablette dans le pays, celui-ci fait appel à elle pour être libéré. Abbie enquête sur la mort de deux chasseurs, qui auraient été attaqués par une bête sauvage dans un parc. Mais Ichabod découvre une empreinte sur les lieux du drame qui lui fait penser à une présence démoniaque...

Avec Ichabod, Abbie se rend sur les lieux du crime de Paul Everett. Sur place, elle fait connaissance de son nouveau supérieur, Daniel Reynolds, un ancien camarade de classe. Après avoir croisé Pandore, Ichabod est persuadé que la mort de Paul Everett est due à une entité surnaturelle. Par ailleurs, Joe Corbin appelle Jenny pour obtenir des informations sur les aventures surnaturelles de son père.

Ichabod Crane et Abbie Mills se demandent ce que Pandora leur réserve désormais. Cette dernière fait bientôt sortir de sa boîte, une dague ayant le pouvoir de transformer son propriétaire en tueur, comme un certain Nelson Meyers, amoureux fou de sa collègue... Pendant ce temps, Jenny et Joe sont à la poursuite de l'éclat d'Anubis, une pierre qui semble avoir de l'importance.

Pandora cherche à créer une vague d'angoisse dans la ville de Sleepy Hollow avec un nouveau démon sanguinaire, l'Abyzou. Ne pouvant pas être vue des adultes, cette créature nocturne se nourrit... de l'âme des enfants. Plusieurs familles sont plongées dans le désarroi. Dans le même temps, Jenny découvre l'identité de la femme qui lui avait dérobé le précieux éclat.

Après la visite de Crane et Mills à l'Institut Jefferson, Brennan a organisé le rapatriement à Sleepy Hollow des restes du général Howe, commandeur des forces britanniques pendant la guerre d'Indépendance. Or, avant d'arriver à destination, le général est ressuscité par Pandora. Mills et Crane décident alors de solliciter l'aide de Bones et Booth pour les aider à localiser le cercueil originel de Howe.

L'enquête de Jenny et Joe sur le passé du shérif Corbin se trouve mêlée à une enquête fédérale et Abbie demande à sa soeur de stopper ses recherches sur Atticus Nevins. Pandore libère un dernier démon, une créature démoniaque du nom de Soucouyant...

Reynold se rend à Washington pour faire le point sur l'affaire Nevins et confie les commandes à Abbie en son absence. Des changements physiques commencent à se manifester sur Jenny, conséquences d'un contact avec le cristal brillant contenu dans l'éclat d'Anubis. Pendant ce temps, Nevins réveille de nouveaux démons provenant de la boîte de Pandore.

Abbie reproche à Reynolds de ne pas l'avoir informée de la mission secrète de Sophie Foster, l'agent infiltré auprès de Nevins. Pandore réveille son bien-aimé, un être réincarné et puissant. Grâce à son vécu et aux écrits dont il dispose, Ichabod pense détenir la solution pour retrouver Jenny et la sauver des griffes de Pandore...

Un mois après le sacrifice d'Abbie, Ichabod et Jenny sont toujours à sa recherche. Pour la localiser, Jenny et Joe cherchent la carte de Blavatsky qui permet de détecter les présences démoniaques mais celle-ci est à présent en possession de Randall Martin. Ichabod tente une incantation de localisation avec une cruche lydienne pour repérer Abbie mais la présence de l'agent Foster sur les lieux de l'enchantement va les lier dans cette recherche...

Prisonnière dans un lieu étrange et sinistre, Abbie cherche à s'échapper. Ichabod tente un voyage astral pour la ramener à Sleepy Hollow. Pour cela, Ichabod, Jenny et Joe doivent récupérer 3 objets appartenant à la famille Mills. Joe et Jenny vont chez Ezra Mills, le père de Jenny et Abbie, pour récupérer le 3e objet indispensable...

Reynolds sollicite Abbie sur un double homicide. Mais une fois sur les lieux, Abbie se rend compte qu'elle n'est pas prête à reprendre le travail. Rappelé par Pandore et son bien-aimé, l'héritier, créature créée par Abbie et Ichabod pour vaincre le cavalier sans tête, est de retour à Sleepy Hollow...

Jenny accepte de rencontrer son père et en apprend plus sur son départ pendant son enfance. Abbie reçoit un étrange message lui donnant rendez-vous. Elle y retrouve Atticus, attaqué par une créature démoniaque invincible que lui seul semble pouvoir vaincre...

Abbie semble reprendre le cours de sa vie, mais Ichabod et Jenny ont de sérieux doutes sur son état. L'enquêtrice intervient sur le meurtre d'un couple d'antiquaires, qui a été attaqué par une bête dotée d'attributs de plusieurs créatures : une tête de bouc, la queue d'un scorpion... Cela rappelle à Abbie et Ichabod une légende urbaine vieille de deux siècles : le diable de Jersey serait revenu à Sleepy Hollow.

A la recherche d'Abbie, le Bien-aimé rend visite à Ichabod. Ses pouvoirs ont déclenché une réaction puissante de l'emblème de Thura, en possession de Crane. Tous deux sont faits prisonniers derrière une barrière magnétique. Abbie va demander des explications à Pandora, et se voit alors contrainte de coopérer avec elle pour pouvoir libérer Ichabod...

Le Bien-aimé a recouvré la quasi-totalité de ses pouvoirs. Ichabod cherche une solution dans son passé auprès de Betsy Ross pour le stopper. Un matin, Abbie et Jenny reçoivent la visite de leur père, Ezra. Pendant ce temps, attaqué par un démon dans un parking, Reynolds est sauvé par Abbie et Ichabod. Du coup, il découvre toute la vérité sur les activités et les recherches du duo.

Il reste huit heures avant que le Bien-aimé n'atteigne toute sa puissance. Ichabod et Abbie poursuivent leurs recherches pour trouver les catacombes, accompagnés de Jenny, Joe, Foster. Même Reynolds se joint à eux. Pandora leur donne des instructions détaillées pour les aider et les prévient : le Bien-aimé possédera le pouvoir total du panthéon des anciens dieux s'ils échouent...

Dans les catacombes, Abbie et Ichabod restaurent la boîte de Pandore, seul espoir pour anéantir le Bien-aimé. Pour cela, Abbie se sacrifie... au grand désespoir d'Ichabod et de Jenny, impuissants. Comprenant qu'ils se sont fait manipuler, tous deux demandent des explications à Pandora. Puis, Crane pense encore pouvoir sauver sa partenaire en faisant appel au cavalier sans tête.