1781-ben George Washington tábornok arra kéri Ichabod Crane-t, hogy kutassa fel a Lovas nevű zsoldost, és ölje meg. Ichabod lefejezi a férfit, de saját életét is fel kell áldoznia... Ám 2013-ban felébred öröknek hitt álmából. A Lovas szintén visszatért, hogy megkeresse levágott fejét és teljes erejét visszanyerve a világra szabadítsa a Jelenések Könyvében megjövendölt Apokalipszist. Megállításában Ichabod egy rendőrhadnagy segítségére szorul, aki szintén találkozott a természetfelettivel Sleepy Hollow városában.

Míg alkalmazkodni próbál a XXI. századhoz, Ichabod rejtélyes víziót lát, ami elvezeti az első katonához a gonosz seregéből, akiknek vezetésére a Lovas visszatért. Mindeközben, Andy Brooks, akit mestere támasztott fel, szintén munkához lát, Abbie-hez pedig különös látogató érkezik a múltjából.

Abbie-t álmában egy szem nélküli lény kísérti, aki a jövőről és a múltról szóló víziókat mutat meg nekik. Miközben válaszokat keres, Abbie két rejtélyes öngyilkossági ügyben kezd nyomozni Ichaboddal, és hamarosan rájönnek, hogy ezekért is az álmában látott lény a felelős. Ha nem akar a szellem következő áldozata lenni, Abbie-nek szembe kell néznie a múltjával és azzal, ami közte és testvére, Jenny között történt.

Abbie meggyőzi Irving századost, hogy Ichaboddal Jenny nyomába eredhessen, aki megszökött az intézetből. Hamarosan meg is találják: a lány egy misztikus könyvet keres, amellyel egy titkos társaság tagjai sötét uruk parancsára a pokol démonait szabadíthatnák a világra.

Egy fiatal fiú tűnik fel a semmiből, aki egy halálos betegségben szenved. Ichabod rájön, hogy a gyerek egy eltűnt településről, Roanoke-ról származhat. A Pestisként is ismert lovas annyi betegséget akar a világra szabadítani, hogy végre teljesen visszanyerje erejét, és ebben csak Abbie és Ichabod tudja megállítani.

Amikor Ichabod Crane eltűnik, felesége, Katrina, egy vízióban megjelenik Abbie Millsnek, és figyelmezteti, hogy a Fej Nélküli Lovas alkonyatkor visszatér Sleepy Hollowba. A kétségbeesett Abbie segítséget kér a rejtélyes Henry Parrishtól, aki tudja, hogyan oldható fel a Crane és a Fejnélküli közötti végzetes kötelék. Mindeközben Crane-nek szembe kell néznie a múltja egy darabjával, ami mélyen felkavarja, és közben arra is fény derül, hogyan ismerkedtek meg Katrinával.

Abbie és Ichabod titkos jelek után kutat, hogy elűzhessék a gonoszt Sleepy Hollowból, Abbie-t pedig váratlanul meglátogatja a titokzatos Andy Brooks.

Ichabod és Abbie egy eltűnt személy után nyomoz. A keresés egy gyarmatosítás korabeli házhoz vezeti őket, amely titkokat tartogat Ichabod múltjáról… és a régóta itt szunnyadó gonoszt is szabadjára engedik.

Amikor Ichabod kideríti, hogy volt egy fia, akiről még csak nem is tudott, minden áron utána akar járni, hogy felesége miért tartotta titokban terhességét, és mi lett a gyermek sorsa. A válaszok megtalálásáért Crane Henry Parrish segítségéhez folyamodik, abban a reményben, hogy a Bűnevő különleges képességeivel kapcsolatba léphet túlvilági börtönében raboskodó feleségével. Bár Parrish beleegyezik, hogy segít Ichabodnak, de figyelmezteti a férfit, hogy a másvilági utazásnak váratlan és halálos következményei lehetnek. A jóslat be is teljesedik, amikor egy hatalmas lény követi Ichabodot a Purgatóriumból az élők világába, hogy elpusztítsa azokat az erőket, amelyek kiszabadíthatnák Katrinát a börtönéből. Mindeközben Irving százados lehangoló látogatást tesz egy öreg plébánosnál, és megpróbál kibékülni Isten akaratával, de egyáltalán nem tetszik neki, amit a Biblia a Két Tanú és követői sorsáról mond.

Ancitif, Moloch egyik szolgája, aki áldozatait megérintve képes megszállni őket és így testről testre utazni, 7 év után baljós üzenettel tér vissza Sleepy Hollowba, hogy figyelmeztesse Irving századost: ha nem adja át George Washington Bibliáját, amely értékes fegyver lehet a Moloch elleni harc során, akkor lánya, Macey nagy veszélybe kerül. Ichabod és Abbie nem akar engedni a démon követelésének, így Corbin seriff archívumában kezdik keresni legújabb ellenfelük gyengéjét, ahol megdöbbentő nyomokat találnak a démon régi áldozataival kapcsolatban. Bár Ichabod és Abbie megtalálják a túlvilági lény legyőzésének kulcsát, mégis versenyt kell futniuk az idővel, hogy megszerezzenek egy kulcsfontosságú relikviát. Mindeközben Irving százados is lépéseket tesz, hogy megóvja családját, de elővigyázatossága haszontalannak bizonyul, amikor a ravasz démon beszivárog a helyi rendőrök közé, Jenny pedig újabb részletet tár fel a múltjából, ami közelebb hozhatja őt Abbie-hez.

Moloch élőhalott és meglehetősen kelletlen szolgája, visszatér Sleepy Hollowba, és újra szerelmet vall Abbie-nek. Érzelmei zálogául menedéket ajánl a lánynak a közelgő apokalipszis elől, és amikor visszautasítják, megismétli vészjósló figyelmeztetését, amely szerint Ichabod végül el fogja árulni Abbie-t. Mindeközben Crane felidézi utolsó találkozását Washington tábornokkal, és elkezdi feltárni a Biblia rejtélyes titkait. Tudomást szerez egy térképről, amelyet Washington készített, és felbecsülhetetlen értékűnek bizonyulhat Katrina megmentése során. Lelkesedését némileg lehűti a tény, hogy Molochnak pontosan ugyanerre a térképre van szüksége, ha le akarja rohanni az élők világát.

13 évvel azután, hogy a fiatal Abbie és Jenny Mills először találkoztak a Moloch nevű démonnal, Henry Parrish felébred rettenetes álmából, és vészjósló üzenetet hoz Ichabodnak és Abbie-nek: Moloch azt tervezi, hogy ma éjszaka szabadjára engedi a Második Lovast, a Háborút. Amikor Ichabod és Abbie megtudja, hogy csak egy boszorkány képes megakadályozni a Háború érkezését, belátják, hogy nincs más választásuk, mint megpróbálni kiszabadítani Katrinát a Purgatóriumból... Ehhez azonban önként kell besétálniuk Moloch erődítményébe. Mindeközben Irving százados attól tart, hogy a DNS tesztek kapcsolatba fogják hozni lányát, Maceyt a védett házban elkövetett gyilkosságokkal. Mivel nem akar beszámolni a mészárlásért felelős természetfeletti erőkről – vagyis a Maceyt megszálló démonról, aki az apokalipszist akarta elszabadítani –, inkább magára vállalja a bűntény elkövetését. Irvinget felmentik a szolgálatból, és őrizetbe helyezik, de előtte még fontos nyomra bukkan Corbin seriff archívumában. Jenny pedig megdöbbentő felfedezést tesz, amikor megoldja Moloch egyik rejtvényét, de talán már elkésett azzal, hogy keresztülhúzza a démon számításait.