L'équipe de l'Astraeus est de retour sur Terre. Mais, alors que ce voyage leur semble avoir duré seulement quelques jours, quatre années se sont en réalité écoulées. La ville d'Eureka est désormais sous le contrôle d'intelligences artificielles. Henry, tenu pour responsable de l'échec de la mission, n'est plus maire. De son côté, Jack a élevé les enfants d'Alison et fréquente Jo. A nouveau réunis, Jack, Henry et Allison tentent de renverser le régime répressif instauré par les robots...

La mission Astraeus a disparu depuis un mois, et le ministère de la Défense décide d'arrêter les recherches. Jack transgresse les ordres et, accompagné d'Andy, se met en quête de l'ultime pièce dont Kevin a besoin pour terminer la conception d'un instrument capable de localiser l'Astraeus. Pendant ce temps, l'équipage retenu prisonnier est soumis à des expérimentations...

Beverly Barlowe retourne à Eureka pour aider Jack et Jo à retrouver l'équipage. Pour secourir les disparus, Jack doit se rendre dans la matrice virtuelle d'Eureka...

De retour à Eureka, les membres de l'équipage de l'Astraeus tentent de se remettre de leur expérience traumatisante. Fargo doit ainsi surmonter son chagrin après la mort de Holly. Le dernier projet de Parrish, une boule volante aux propriétés étonnantes, menace d'enflammer la ville...

Warren Hugues, psychologue du département de la Défense, est de retour à Eureka pour évaluer l'état mental de l'équipage de l'Astraeus. Jack se retrouve dans le coprs du docteur Fargo au moment où celui-ci doit passer des tests...

Zane aide Fargo, qui souhaite revoir Holly dans la matrice virtuelle, tout en prenant garde à ne pas rester prisonnier de ce monde parallèle...

Un nouveau système de sécurité développé par le département de la Défense est installé, sous la surveillance du major William Shaw, dans le complexe de Global Dynamics. Ce dernier annonce son souhait de récupérer la matrice virtuelle. Fargo et Zane tentent alors d'extraire la conscience de Holly de la matrice d'Eureka. De son côté, Jack s'amuse de son nouveau pouvoir. Il peut, en effet, déplacer des objets par la pensée...

Le 1er avril arrive et les scientifiques de la Global Dynamics s'amusent à se faire des blagues. Mais Jo, en charge du maintien de l'ordre et de la sécurité des bâtiments, souhaite que chacune de ces plaisanteries soient soumises à son approbation. Jack découvre qu'Allison n'a toujours pas informé sa famille de son intention de se marier. Elle refuse de s'expliquer avec lui et part s'isoler. Jack organise pour elle un dîner romantique à bord du sous-marin...

Zane, Henry et Jo essayent de créer un corps organique pour Holly. Lorsque Kevin, le frère aîné d'Allison, véritable génie, vient à Eureka pour le rencontrer, Jack se sent inférieur intellectuellement. Mais son intelligence commence soudainement à se développer de façon exponentielle. Allison tente de comprendre à quoi est due cette nouvelle faculté...

La lune de miel de Jack et Allison tourne au cauchemar quand le chalet dans lequel ils sont sensés séjourner s'avère être un vieux cabanon menaçant de s'écrouler. Mais des éléments bien plus importants que leur escapade font leur apparition. En effet, des saboteurs sont découverts à Eureka, et la réincarnation d'Holly rencontre des difficultés techniques...

Les communications entre Eureka et le monde extérieur sont perturbées par un nuage de poussière intelligente. Jack et le docteur Fargo tentent alors de le maîtriser avant qu'il n'affecte les fonctions cérébrales des habitants. Jo, quant à elle, apporte son aide à Henry afin d'innocenter Grace, impliquée dans une affaire d'espionnage. De son côté, Holly reçoit un message qui provoque un changement dans son comportement...

Une importante opération de clonage est lancée dans les locaux de Global Dynamics. Les habitants d'Eureka sont enlevés les uns après les autres et remplacés par des doubles malfaisants. Pour sauver la ville, Allison, Zane et le docteur Fargo doivent donc rester sur leurs gardes...

Le ministère de la Défense fait part de sa volonté de supprimer les subventions de Global Dynamics, ce qui risque d'entraîner la disparition d'Eureka.

Zoe vient rendre visite à son père peu de temps avant sa remise de diplôme. Mais celui-ci doit entrer dans une faille spatio-temporelle pour sauver les habitants de l'attaque de trous noirs incontrôlés...