Der Tornado hat in Smallville große Schäden verursacht. Lex fühlt sich dafür verantwortlich, dass sein Vater schwer verletzt im Krankenhaus liegt und zu erblinden droht. Clark konnte zwar Lana in letzter Minute aus dem Sturm retten, doch die Suche nach seinem Vater bleibt trotz Einsatz seines Röntgenblicks erfolglos. Er ahnt nicht, dass Jonathan mit dem Reporter Roger Nixon im Keller seines Hauses verschüttet wurde. Als es Clark mit Hilfe von Lex und Pete endlich gelingt, die beiden Männer zu befreien, ist die Erleichterung nur von kurzer Dauer. Denn Nixon ist noch immer fest entschlossen, Clarks Geheimnis publik zu machen .

Clark gewinnt eine neue Kraft - Wärme-Sehen. Während er darum kämpft, sie zu kontrollieren, heiratet Lex die neue Lehrerin der Smallville High School, Desiree Atkins, und er weiß kaum, dass sie nicht nur ein anderes Motiv hat, sondern dass sie sich auch an Clark heranmacht.

Pete findet Clarks Raumschiff und zwingt Clark, sein Geheimnis seinem besten Freund zu verraten. Dr. Hamilton wird von einer Kryptonit-getriebenen Krankheit geplagt und konzentriert sich auf Pete. In der Zwischenzeit muss sich Lana mit Nell und ihren Plänen, wieder zu heiraten, auseinandersetzen, während Lex und Lionel sich an das gemeinsame Leben gewöhnen.

Clark und seine Mitschüler wollen sich einen Freundschaftsring kaufen und lassen sich auf das Angebot eines zwielichtigen Juweliers ein, der ihnen günstig Rubinringe überlässt. Da es sich bei dem vermeintlichen Edelstein in Wahrheit aber um rotes Kryptonit handelt, hat der Ring eine verheerende Wirkung auf Clark. Denn der schüchterne, freundliche Clark mutiert durch den Ring plötzlich zum bösen Buben, der von seinen alten Freunden und seinen Eltern plötzlich nichts mehr wissen will. Seine besorgten Eltern und Pete versuchen Clark den Ring wieder abzunehmen, doch das erweist sich als äußerst schwierig.

Marthas Vater William kommt nach vielen Jahren der Entfremdung in die Stadt, weil er Jonathan missbilligend gegenüberstand. In der Zwischenzeit muss Clark mit einer Reihe von Todesfällen im hohen Alter an der Smallville High fertig werden, und der neue Rektor gibt ein Machtwort.

Eine seltsame Frau taucht auf und behauptet, Clarks biologische Mutter zu sein... und dass sein Vater Lionel sei. In der Zwischenzeit beschließt Lana, sich mit dem Mann zu treffen, der ihr biologischer Vater ist.

Ryan (von "Stray") kehrt zurück und Clark muss ihn vor Dr. Garner von der Summerholt Research Facility retten. In der Zwischenzeit verlässt Tante Nell Smallville, und Lex will die Anlage erweitern, gerät aber in Konflikt mit dem Bürgermeister.

Clarks neuer Mitschüler Ian ist auf Anhieb in allen Fächern der Klassenbeste. Er möchte unbedingt gleich zwei Klassen überspringen, um Smallville möglichst schnell wieder verlassen zu können. Obwohl Ians Begabung beeindruckend ist, legt er ein Lernpensum vor, für das er eigentlich einen Doppelgänger bräuchte – den er offenbar auch hat. Clark wird endgültig misstrauisch, als sich Ian zur selben Zeit mit Lana und Chloe verabredet. Aber als er die beiden warnen will, nehmen sie ihn nicht ernst, weil sie ihn für eifersüchtig halten.

Clark lässt sich mit einer indianischen Frau, Kyla, ein und wird auf eine alte indianische Prophezeiung aufmerksam, die vor einem Mann mit großen Kräften warnt, der vom Himmel gefallen ist. Schlimmer noch, eine wolfähnliche Kreatur greift das örtliche Lexcorp-Bauprojekt an, und Martha und Lionel könnten die nächsten Opfer sein.

Whitney hatte sich überraschend freiwillig zu einem Kampfeinsatz in Indonesien gemeldet und gilt schon seit einer Weile als vermisst. Während seiner Abwesenheit kamen sich Lana und Clark näher, doch dann taucht Whitney plötzlich wieder in Smallville auf und versucht sein altes Leben fortzuführen, als sei er nie weggewesen.

Als Lex in seinem Büro Wanzen entdeckt, ist er überzeugt, dass sie von seinem Vater installiert wurden, um ihn abzuhören. Wütend heuert er zwei zwielichtige Handlanger an, um auch Lionels Büro zu verwanzen. Doch die beiden dringen stattdessen in den Luthor Tower ein, nehmen Lionel und Martha als Geiseln und wollen den Safe ausräumen.

Auf Lionel Luthor wurde ein Anschlag verübt. Während er im Krankenhaus mit dem Tod ringt, sucht die Polizei fieberhaft nach dem Täter. Clark muss entsetzt feststellen, dass auch sein Vater zu den Verdächtigen zählt, weil Jonathan über die gute Beziehung zwischen seiner Frau und Lionel alles andere als glücklich ist

In den Indianer-Höhlen bei Smallville feiern Teenager eine Party. Sie ahnen nicht, dass in den Felsspalten gefährliche Parasiten existieren, die die anwesenden Jugendlichen unbemerkt befallen und sie dann langsam in todessehnsüchtige Amokläufer verwandeln.

Lex holt seinen lange verschollenen Bruder Lucas zurück und benutzt ihn für einen Trick, um den Anteil seines Vaters an der Firma aufzukaufen. Doch bald wird klar, dass man Lucas nicht trauen kann, und Lex wird bald aus seiner eigenen Firma verdrängt.

Martha fängt sich eine Lunge voll mit Kryptonit bestrahlter Sporen ein, und ein geschwächter Clark ist ihre einzige Hoffnung auf Überleben.

Clark reist nach New York, um Dr. Swann zu treffen, einen brillanten Wissenschaftler, der von seinem Heimatplaneten aus eine Botschaft für Clark hat. In der Zwischenzeit beschließt Lana, aus Chloes Haus auszuziehen, nachdem sie in einen Streit um Clark geraten sind.

Nachdem ein Schulkamerad behauptet, ein Außerirdischer zu sein, und dies mit Hilfe des Hitzeblicks beweist, untersucht Clark die Sache und glaubt, der Junge stamme von Krypton. Währenddessen konfrontiert Helen Lex über dem verschlossenen Raum in der Villa, in dem seine Untersuchung von Clarks Geheimnissen stattfindet.

Nachdem Lana fast von einem College-Studenten angegriffen wird, verletzt Clark den Jungen, während er ihr hilft. Als die Kents auf Schadenersatz verklagt werden, der sie die Farm kosten könnte, versucht Clark, einen Ausweg aus dem Rechtsstreit zu finden. In der Zwischenzeit kommt Helens besessener Ex-Freund nach Smallville, um sie zurückzugewinnen, aber als sie ihn abweist, sticht er auf sie ein, was Lex dazu veranlasst, das Gesetz in seine eigenen Hände zu nehmen.

Clark sieht zufällig, wie ein Truck der Firma LuthorCorp. überfallen wird. Er versucht die Täter zu stoppen, aber diese scheinen genauso stark wie er zu sein. Am nächsten Morgen erkennt er in seinem Mitschüler Eric einen der Täter wieder. Eric galt lange als Streber, bis er sich vor kurzem plötzlich zum Supersportler entwickelte.

Lana meint plötzlich immer wieder eine Freundin aus ihrer Kindheit zu sehen, doch Emily ertrank im Alter von 10 Jahren in einem Fluss. Als Lana schließlich Clark anvertraut, dass sie glaubt verrückt zu werden, weil sie dauernd einen Geist sieht, verspricht er sofort zu helfen.

Dr. Walden erwacht aus einem Koma mit Superkräften und dem Wunsch, Clark zu töten, was das Interesse der Luthors weckt. Das Raumschiff beginnt, mit Clark zu sprechen, und Helen und Lex bereiten sich auf ihre Hochzeit vor.

Ein Gefühl der Vorahnung umgibt Smallville, da Clark sich entscheiden muss, entweder bei Lana und seiner Familie zu bleiben oder sein Schicksal zu erfüllen und die Erde zu regieren. Lex und Helen bereiten sich auf ihre Ehe vor, und Chloe erwägt Lionels Angebot, gegen Clark zu ermitteln.