Le lycée Ashinaka est connu pour son cadre unique : tout le campus est construit sur une île. Yashiro Isana, alias Shiro, déjeune avec un chat sur l’un des toits de l’école. Après sa pause déjeuner, Shiro va faire une course pour son camarade de classe Kukuri afin de préparer leur prochain festival scolaire, smais il se trouve être poursuivi par des hommes louches.

Shiro parvient à semer HOMRA avec l’aide d’un jeune homme nommé Kurou Yatogami. Mais Shiro apprend que Kurou en a aussi après sa vie, et il s'enfuit. Pendant ce temps, à l’insu de Shiro, son chat s’est soudainement transformé en une belle fille.

Après une poursuite qui a duré toute la nuit, Shiro, Kurou et Neko épuisés décident de faire une trêve temporaire pour prendre leur petit-déjeuner. Pendant qu’ils mangent, Kurou donne à Shiro plus d’informations sur les sept rois et les clans qu’ils dirigent.

Kurou menace de tuer Shiro s’il ne peut pas prouver qu’il n’est pas celui qui a tué Tatara Totsuka. Déterminé à prouver son innocence, Shiro commence à chercher quiconque peut confirmer son alibi la nuit du meurtre. Pendant ce temps, les clans bleu et rouge suivent leurs propres pistes jusqu’au suspect, qui pointent toutes vers Shiro.

Shiro commence à remettre en question sa propre identité après avoir réalisé qu’il y a une incohérence entre ce dont il se souvient et ce qui s’est réellement passé. Pendant ce temps, le lieutenant Seri Awashima de SCEPTER 4 rend visite au bar appartenant à Izumo Kusanagi, où elle en apprend davantage sur l’histoire de HOMRA et le lien fort qu’ils partagent.

Incapable de trouver des traces de son propre passé, Shiro commence à croire que la personne connue sous le nom de Yashiro Isana n’a peut-être pas existé. Alors que Shiro et Kurou essaient de penser à ce qu’ils vont faire ensuite, SCEPTER 4, dirigé par le roi bleu Reishi Munakata, arrive pour les appréhender.

Neko annule le sort placé sur Shiro pour l’aider à se souvenir de qui il est. Mais à part un bref souvenir d’être jeté d’un dirigeable, Shiro reste dans le flou. Déterminé à retrouver ses souvenirs, Shiro prend le risque de contacter Reishi, le Roi Bleu, qui pourrait les conduire à l’homme qui l'a jeter du dirigeable.

Le Roi Bleu, Reishi, accepte une proposition de Shiro de mener une mission aérienne pour retenir le Roi d’Argent, Adolf K. Weismann. Cependant, la mission est brusquement interrompue lorsque le dirigeable du Roi d’Argent s’autodétruit.

Le Roi Rouge, Mikoto Suou, est contacté par un homme prétendant être le tueur de Tatara Totsuka. En utilisant son pouvoir, Mikoto s’échappe de sa cellule de prison pour traquer le tueur au lycée Ashinaka.

La tension monte pendant la nuit alors que HOMRA occupe l’île du lycée Ashinaka, ce qui incite SCEPTER 4 à sécuriser le pont à l’entrée de l’île.

La guerre entre les clans Bleu et Rouge s’intensifie alors que Mikoto et Reishi s’affrontent enfin. Avec sa mémoire restaurée, Shiro se présente à Kurou et Neko comme Adolf K. Weissmann, le Roi d’Argent.

Shiro retrouve sa mémoire et son pouvoir. Après avoir évacué tout le monde sur l’île, Shiro entreprend de régler ses comptes avec le roi incolore. Pendant ce temps, la bataille entre Mikoto et Reishi continue, l’épée de Damoclès du Roi Rouge atteignant lentement sa limite.